Энтомопатогенная нематода

Энтомопатогенные нематоды ( ЭПН ) представляют собой группу нематод (нитевых червей), вызывающих гибель насекомых. Термин «энтомопатогенный» имеет греческое происхождение: «энтомон » означает «насекомое » и «патогенный» означает «вызывающий болезнь» . Это животные , занимающие золотую середину в биологическом контроле между микробными патогенами и хищниками / паразитоидами . Хотя многие другие паразитические нитевидные черви вызывают заболевания живых организмов (стерилизуя или иным образом ослабляя хозяина), энтомопатогенные нематоды специфически заражают только насекомых. Энтомопатогенные нематоды (ЭПН) паразитируют внутри инфицированного насекомого- хозяина , поэтому их называют эндопаразитическими . Они заражают множество различных видов насекомых, живущих в почве, таких как личиночные формы мотыльков, бабочек, мух и жуков, а также взрослые формы жуков, кузнечиков и сверчков. EPN были обнаружены по всему миру в различных экологически разнообразных средах обитания. Они весьма разнообразны, сложны и специализированы. Наиболее часто изучаемыми энтомопатогенными нематодами являются те, которые можно использовать в биологический контроль вредных насекомых, представителей Steinernematidae и Heterorhabditidae . Это единственные насекомо-паразитические нематоды, обладающие оптимальным балансом свойств биологического контроля.

Классификация

Королевство:	Тип:	Сорт:	Заказ:	Семья:	Род:
Животные	Нематода (круглые черви)	Хромадория	Рабдитида	Штайнернематиды	Штайнернема
Животные	Нематода (круглые черви)	Хромадория	Рабдитида	Гетерорхабдитиды	Гетерорабдит

Жизненный цикл

Ввиду хозяйственного значения жизненные циклы родов семейств Heterorhabditidae и Steinernematidae хорошо изучены. Хотя филогенетически они не связаны между собой , оба имеют схожую историю жизни (Poinar 1993). Цикл начинается с инфекционной молоди, единственной функцией которой является поиск и заражение новых хозяев. После обнаружения хозяина нематоды проникают в полость тела насекомого, как правило, через естественные отверстия тела (рот, анус, дыхальца) или участки тонкой кутикулы. (Шапиро-Илан, Дэвид И. и Рэнди Гоглер. «Нематоды».) После проникновения в насекомое инфекционные молодые особи выделяют из кишечника связанную с ним мутуалистическую бактерию, которая быстро размножается. Эти бактерии рода Xenorhabdus или Photorhabdus для steinerernematides и гетерорабдитид соответственно вызывают гибель хозяина в течение 24–48 часов. Нематоды предоставляют убежище бактериям, которые, в свою очередь, убивают насекомых-хозяев и обеспечивают нематоды питательными веществами. Без этого мутуализма ни одна нематода не способна выступать в роли энтомопаразита. ^{[ 1 ]} Вместе нематоды и бактерии питаются разжижающим хозяином и размножаются в течение нескольких поколений внутри трупа, созревая на стадиях роста J2-J4 во взрослых особей. Инфекционные молодые особи Steinernematids могут становиться самцами или самками, тогда как гетерорабдитиды развиваются в самооплодотворяющихся гермафродитов , а более поздние поколения дают два пола. Когда пищевые ресурсы у хозяина становятся недостаточными, взрослые особи производят новых инфекционных молодых особей, приспособленных к противостоянию внешней среде. Жизненные циклы EPN завершаются в течение нескольких дней. (Шапиро-Илан, Дэвид И. и Рэнди Гоглер. «Нематоды».) Примерно через неделю сотни тысяч инфекционных молодых особей появляются и уходят на поиски новых хозяев. , неся с собой прививку мутуалистических бактерий, полученных из внутренней среды хозяина (Boemare 2002, Gaugler 2006). Их рост и размножение зависят от условий, созданных в трупе бактерией хозяина. Бактерия-нематоды вырабатывает антииммунные белки, помогающие преодолеть защиту хозяина (Шапиро-Илан, Дэвид И. и Рэнди Гоглер. «Нематоды»).

Стратегии добывания пищи

Никтация нематоды

Стратегии кормления энтомопатогенных нематод различаются у разных видов, что влияет на их распределение по глубине почвы и предпочтения хозяев. Инфекционные молодые особи используют стратегии поиска хозяев, варьирующиеся от засады до поиска пищи (Campbell 1997). Чтобы устроить засаду на добычу, некоторые виды Steinernema мигают или поднимают свое тело над поверхностью почвы, чтобы лучше прикрепиться к проходящим насекомым, которые намного крупнее по размеру (Campbell and Gaugler 1993). Многие Steinernema способны прыгать, образуя петлю своим телом, которая создает запасенную энергию, которая при высвобождении заставляет их двигаться по воздуху (Campbell and Kaya 2000). Другие виды придерживаются крейсерской стратегии и редко мигрируют. Вместо этого они бродят по почве в поисках потенциальных хозяев. Эти стратегии поиска пищи влияют на хозяев, которых заражают нематоды. Например, хищники, нападающие из засады, такие как Steinernema carpocapsae, заражают больше насекомых на поверхности, тогда как крейсерские хищники, такие как Heterorhabditis бактериофора, заражают насекомых, живущих глубоко в почве (Campbell and Gaugler 1993).

Популяционная экология

Конкуренция и сосуществование

Внутри насекомых-хозяев EPN испытывают как внутривидовую, так и межвидовую конкуренцию. Внутривидовая конкуренция имеет место среди нематод одного и того же вида, когда количество инвазионных молоди, проникающих в хозяина, превышает количество имеющихся ресурсов. Межвидовая конкуренция возникает, когда разные виды конкурируют за ресурсы. В обоих случаях отдельные нематоды конкурируют друг с другом косвенно, потребляя один и тот же ресурс, что снижает их приспособленность и может привести к локальному вымиранию одного вида внутри хозяина (Koppenhofer and Kaya, 1996). Также может иметь место интерференционная конкуренция, при которой виды конкурируют напрямую. Например, вид штейнернематид, который первым заражает хозяина, обычно исключает вид гетерорабдитид. Механизмом этого превосходства могут быть антибиотики, продуцируемые Xenorhabdus , бактерией-симбиотом штейнернематид. Эти антибиотики предотвращают размножение симбиотических бактерий гетерорабдитид (Kaya and Koppenhofer1996). Чтобы избежать конкуренции, некоторые виды инвазионной молоди способны оценить качество хозяина до проникновения. Инфекционные молодые особи S. carpocapsae отталкиваются от 24-часовых инфекций, вероятно, из-за запаха мутуалистических бактерий своего вида (Grewal et al. 1997).

Межвидовая конкуренция между видами нематод может возникать и в почвенной среде вне хозяев. Миллар и Барберчек (2001) показали, что интродуцированная нематода Steinernema riobrave выживала и сохранялась в окружающей среде в течение года после ее выпуска. S. riobrave значительно снижал выявление эндемической нематоды H. бактериофора , но никогда полностью не вытеснял ее, даже после двух лет продолжающихся интродукций. Однако S. riobrave не оказал никакого влияния на популяции местной нематоды S. carpocapsae , что позволяет предположить, что сосуществование возможно. Дифференциация ниш , по-видимому, ограничивает конкуренцию между нематодами. Различные стратегии кормодобывания позволяют двум видам сосуществовать в одной среде обитания. Различные стратегии поиска пищи разделяют нематод в пространстве и позволяют им заражать разных хозяев. EPN также встречаются в неоднородных распределениях, что может ограничивать их взаимодействие и способствовать дальнейшему сосуществованию (Kaya and Koppenhofer 1996).

Распределение населения

Энтомопатогенные нематоды обычно встречаются неоднородно, которые варьируются в пространстве и времени, хотя степень пятнистости варьируется между видами (обзор в Lewis 2002). Факторы, ответственные за такое агрегированное распределение, могут включать поведение, а также пространственную и временную изменчивость естественных врагов нематод, таких как гриб-ловушка для нематод. Нематоды также обладают ограниченной способностью к распространению. Многие инфекционные молодые особи происходят от одного хозяина, который также может образовывать агрегаты. Неравномерное распределение EPN может также отражать неравномерное распределение хозяина и питательных веществ в почве (Льюис и др., 1998; Стюарт и Гоглер, 1994; Кэмпбелл и др. , 1997, 1998). EPN могут сохраняться в виде метапопуляций , в которых фрагменты местных популяций очень уязвимы к вымиранию и колеблются асинхронно (Lewis et al. 1998). Метапопуляция в целом может существовать до тех пор, пока скорость колонизации превышает или равна скорости вымирания популяции (Льюис и др., 1998). Образование новых популяций и перемещение между участками может зависеть от перемещения инфекционных молодых особей или перемещения инфицированных хозяев (Льюис и др. 1998). животных, не являющихся хозяевами, таких как изоподы и дождевые черви Недавние исследования показывают, что EPN могут также использовать для транспорта (Eng et al. 2005, Shapiro et al. 1993) или быть падальщиками (San-Blas and Gowen, 2008).

Экология сообщества

Паразиты могут существенно влиять на своих хозяев, а также на структуру сообществ, к которым они и их хозяева принадлежат (Минчелла и Скотт, 1991). Энтомопатогенные нематоды способны формировать популяции растений и насекомых-хозяев, а также видовой состав окружающего животного почвенного сообщества.

Энтомопатогенные нематоды поражают популяции своих насекомых-хозяев, убивая и поедая особей. Когда в полевой среде добавляется больше EPN, обычно в концентрации 25 жителей на гектар (10/акр), популяция насекомых-хозяев заметно уменьшается (Campbell et al. 1998, Strong et al. 1996). Это открытие используется в сельском хозяйстве, и обильное высвобождение EPN может эффективно контролировать популяции почвенных насекомых-вредителей в цитрусовых, клюкве, газонной траве и плодовых деревьях (Lewis et al. 1998). Если энтомопатогенные нематоды подавляют популяцию корневых травоядных насекомых, они косвенно приносят пользу растениям, освобождая их от пастбищного давления. Это пример трофического каскада , в котором консументы наверху пищевой цепи (нематоды) оказывают влияние на обилие ресурсов (растений) внизу. Идея о том, что растения могут извлечь выгоду из применения врагов своих травоядных, лежит в основе биологического контроля . Следовательно, большая часть биологических исследований EPN связана с сельскохозяйственными применениями.

Примеры нисходящего воздействия энтомопатогенных нематод не ограничиваются сельскохозяйственными системами. Исследователи из Морской лаборатории Бодеги изучили сильные нисходящие эффекты, которые природные EPN могут оказывать на их экосистему (Strong et al. 1996). В пищевой цепи прибрежных кустарников местный EPN, Heterorhabditis heplialus , паразитированные гусеницы моли-призрака и гусеницы моли-призрака поедали корни кустового люпина. Присутствие H. heplialus коррелировало с меньшим количеством гусениц и более здоровыми растениями. Кроме того, исследователи наблюдали высокую смертность кустового люпина в отсутствие EPN. Старые аэрофотоснимки за последние 40 лет показали, что в насаждениях, где были распространены нематоды, массовая гибель люпина была незначительной или вообще отсутствовала. Однако в насаждениях с низкой численностью нематод на фотографиях наблюдались повторные гибели люпина. Эти результаты показали, что нематода, будучи естественным врагом гусеницы моли-призрака, защищает растение от повреждений. Авторы даже предположили, что это взаимодействие было достаточно сильным, чтобы повлиять на динамику популяций люпина кустового (Strong и др. 1996).

Энтомопатогенные нематоды не только поражают насекомых-хозяев, но и способны изменять видовой состав почвенного сообщества. В почве живут многие знакомые животные, такие как дождевые черви и личинки насекомых, но более мелкие беспозвоночные, такие как клещи , коллемболы и нематоды также распространены и . Помимо ЭПН, в почвенной экосистеме присутствуют хищные , бактериоядные , грибоядные и фитонематодные виды нематод. Поскольку EPN применяются в сельскохозяйственных системах из расчета 1 000 000 жителей на акр (2 500 000 человек на га), потенциал непредвиденных последствий для почвенной экосистемы кажется большим. EPN не оказали вредного воздействия на популяции клещей и коллембол (Georgis et al. 1991), однако имеются убедительные доказательства того, что они влияют на видовое разнообразие других нематод. В экосистеме поля для гольфа применение H. бактериофоры , интродуцированной нематоды, значительно снизило численность, видовое богатство, зрелость и разнообразие сообщества нематод (Somaseker et al. 2002). ЭПН не оказали влияния на свободноживущие нематоды. Однако произошло сокращение числа родов и численности фитопаразитических нематод, которые часто остаются заключенными в наростах на корне растения. Механизм действия нематод, паразитирующих насекомые, на нематод, паразитирующих на растениях, остается неизвестным. Хотя этот эффект считается полезным для сельскохозяйственных систем, где нематоды, паразитирующие на растениях, наносят ущерб урожаю, возникает вопрос о том, какие еще эффекты возможны. Будущие исследования воздействия EPN на почвенные сообщества приведут к лучшему пониманию этих взаимодействий.

В надземных сообществах EPN практически не оказывают побочных эффектов на других животных. В одном исследовании сообщалось, что Steinernema felidae и Heterorhabditis megidis при применении в различных сельскохозяйственных и естественных средах обитания оказали незначительное воздействие на членистоногих, не являющихся вредителями. Однако некоторое минимальное воздействие все же произошло на виды жуков и мух, не являющихся вредителями (Bathon 1996). В отличие от химических пестицидов, ЭПН считаются безопасными для человека и других позвоночных.

Беспокойство

Частые нарушения часто нарушают сельскохозяйственные среды обитания, и реакция на беспокойство варьируется у разных видов EPN. В традиционных сельскохозяйственных системах обработка почвы нарушает экосистему почвы, влияя на биотические и абиотические факторы. Например, возделываемые почвы имеют меньшее видовое разнообразие микробов, членистоногих и нематод (Lupwayi et al. 1998). Обработанная почва также имеет меньше влаги и более высокие температуры. В исследовании, изучавшем толерантность различных видов EPN к обработке почвы, плотность местной нематоды H. бактериофора не влияла на обработку почвы, в то время как плотность интродуцированной нематоды S. carpocapsae уменьшалась. Плотность третьей нематоды, введенной в систему, Steinernema riobrave , увеличивалась по мере обработки почвы (Millar and Barbercheck 2002). Предпочтения среды обитания в отношении температуры и глубины почвы могут частично объяснить различную реакцию нематод на беспокойство. S. carpocapsae предпочитает оставаться у поверхности почвы и поэтому более уязвим к нарушению почвы, чем H. бактериофора. , который добывает пищу глубже и может избежать воздействия обработки почвы. S. riobrave , возможно, хорошо отреагировал на обработку почвы, поскольку он лучше выживает и сохраняется в более жарких и засушливых условиях, создаваемых обработкой почвы (Millar and Barbercheck 2002). Данные показали, что Steinernema sp. Обнаруженный в некоторых регионах Индонезии, он показал высокую адаптивную способность при применении в другом регионе или условиях (Антон Мухибуддин, 2008). Реакция EPN на другие формы нарушений менее четко определена. Нематоды не поражаются некоторыми пестицидами и способны пережить наводнение. Последствия природных возмущений, таких как пожар, не изучались.

Приложения

Хотя индустрия биологического контроля признала EPN с 1980-х годов, относительно мало что известно об их биологии в естественных и управляемых экосистемах (Georgis 2002). Взаимодействие нематода-хозяин плохо изучено, и более половины естественных хозяев известных видов Steinernema и Heterorhabditis остаются неизвестными (Akhurst and Smith 2002). Информации недостаточно, поскольку изоляты естественно инфицированных хозяев редки, поэтому аборигенных нематод часто используют в качестве приманки Galleria mellonella , чешуекрылых, которые очень восприимчивы к паразитарной инфекции. Лабораторные исследования, показавшие широкий диапазон хозяев для EPN, часто были завышенными, поскольку в лаборатории контакт с хозяином гарантирован, а условия окружающей среды идеальны; не существует «экологических барьеров» для заражения (Kaya и Gaugler 1993, Gaugler et al. 1997). Таким образом, широкий диапазон хозяев, первоначально предсказанный по результатам анализа, не всегда приводил к успеху инсектицидного действия.

Нематоды доступны для массового производства и не требуют специального оборудования для нанесения, поскольку они совместимы со стандартным агрохимическим оборудованием, включая различные опрыскиватели (например, ранцевые, напорные, распылители, электростатические, вентиляторные и воздушные) и ирригационные системы (Cranshaw, & Zimmerman 2013). .

Отсутствие знаний об экологии нематод привело к непредвиденным неудачам в борьбе с вредителями в полевых условиях. Например, было обнаружено, что паразитические нематоды совершенно неэффективны против мошек и комаров из-за их неспособности плавать (Lewis et al. 1998). Попытки борьбы с вредителями, питающимися листвой, с помощью EPN оказались столь же безуспешными, поскольку нематоды очень чувствительны к ультрафиолетовому излучению и высыханию (Lewis et al. 1998). Такие неудачи часто можно объяснить сравнением жизненных историй нематод и целевых вредителей (Gaugler et al. 1997). Каждый вид нематод обладает уникальным набором характеристик, включая различную устойчивость к окружающей среде, склонность к расселению и поведение при поиске пищи (Lewis et al. 1998). Расширение знаний о факторах, влияющих на популяции EPN, и о влиянии, которое они оказывают на свои сообщества, вероятно, повысит их эффективность в качестве агентов биологической борьбы.

Недавние исследования показали, что использование обоих EPN (штайнернематид и гетерорабдитид) в сочетании для биологического контроля сливы куркулио в садах Северо-Восточной Америки привело к сокращению популяций на 70–90% в полевых условиях, в зависимости от стадии насекомого, времени обработки и поля. условия. Проводятся дополнительные исследования эффективности EPN, используемых в качестве агента биологической борьбы для производителей органической продукции, в качестве альтернативы химическим препаратам, которые не так эффективны в борьбе с заражением насекомыми (Agnello, Jentsch, Shield, Testa и Keller, 2014).

См. также

Ссылки

^ Мидео, Николь; Акоста-Серрано, Альваро; Эбишер, Тони; Браун, Марк Дж. Ф.; Фентон, Энди; Фриман, Вилле-Петри ; Рестиф, Оливье; Рис, Сара Э.; Вебстер, Джоан П.; Браун, Сэм П. (2013). «Жизнь в клетках, хозяевах и векторах: эволюция паразитов в разных масштабах» (PDF) . Инфекция, генетика и эволюция . 13 . Эльзевир : 344–347. дои : 10.1016/j.meegid.2012.03.016 . ISSN 1567-1348 . ПМИД 22465537 . S2CID 206881591 .

Ахерст Р. и К. Смит, 2002. «Регулирование и безопасность». стр. 311–332 в Gaugler I, редактор. Энтомопатогенная нематология . Издательство CABI. Нью-Джерси.
Боэмаре, Н. 2002. «Биология, таксономия и систематика Photorabdus и Xenorhabdus». стр. 57–78 в Gaugler I, редактор. Энтомопатогенная нематология . Издательство CABI. Нью-Джерси.
Батон, Х. 1996. «Воздействие энтомопатогенных нематод на нецелевых хозяев». Наука и технология биоконтроля 6: 421–434.
Кэмпбелл, Дж. Ф. и Р. Гоглер. 1993. «Никационное поведение и его экологические последствия в стратегиях поиска хозяина эномопатогенных нематод». Поведение . 126:155–169 Часть 3–4
Кэмпбелл Дж. Ф. и Гоглер Р. Р. 1997. «Межвидовые вариации в стратегии кормления энтомопатогенных нематод: дихотомия или вариации в континууме?» Фундаментальная и прикладная нематология 20 (4): 393–398.
Кэмпбелл Дж. Ф.; Орза Г; Йодер Ф., Льюис Э. и Гоглер Р. 1998. «Пространственное и временное распределение эндемичных и выпущенных популяций энтомопатогенных нематод в газонной траве». Энтомология экспериментальная и прикладная . 86:1–11.
Кэмпбелл Дж. Ф. и Х. К. Кайя. 2000. «Влияние сигналов, связанных с насекомыми, на прыжковое поведение энтомопатогенных нематод (Steinernema spp.)». Поведение 137: 591–609 Часть 5.
Энг, М.С., Э.Л. Прейссер и Д.Р. Стронг. 2005. «Фореза энтомопатогенной нематоды Heterorhabditis marelatus организмом, не являющимся хозяином, изоподой Porcellio scaber». Журнал патологии беспозвоночных 88 (2): 173–176.
Гоглер. 1-2-06, « Нематоды. Биологический контроль. Архивировано 13 февраля 2006 г. в Wayback Machine », контактный редактор Яксин Ли, Корнелльский университет.
Гоглер Р., Льюис Э. и Р.Дж. Стюарт. 1997. «Экология на службе биологического контроля: на примере энтомопатогенных нематод». Экология . 109: 483–489.
Георгис Р., Х.К. Кая и Р. Гоглер. 1991. «Влияние нематод Steinernematid и Heterorhabditid (Rhabditida, Steinternematidae и Heterorhabditidae) на нецелевых членистоногих». Экологическая энтомология . 20 (3): 815–822.
Георгис, Р. 2002. «Эксперимент Biosys: взгляд изнутри». стр. 357–371 в Gaugler I, редактор. Энтомопатогенная нематология . Издательство CABI. Нью-Джерси.
Гревал П.С., Э.Э. Льюис и Р.Гоглер. 1997. «Реакция паразитов инфекционной стадии (Nematoda: Steinernematidae) на летучие сигналы инфицированных хозяев». Журнал химической экологии . 23 (2): 503–515.
Коппенхофер А.М. и Х.К. Кая. 1996. «Сосуществование двух видов нематод steinernematid (Rhabditida: Steinernematidae) в присутствии двух видов-хозяев». Прикладная экология почв . 4 (3): 221–230.
Кая Х.К. и А.М. Коппенгофер. 1996. «Воздействие микробов и других организмов-антагонистов и конкуренция на энтомопатогенных нематод». Наука и технология биоконтроля . 6 (3): 357–371.
Кайя, Гарри К.; и др. (1993). «Обзор насекомо-паразитических и энтомопатогенных нематод» . В Постельных принадлежностях, РА (ред.). Нематоды и биологическая борьба с насекомыми-вредителями . Издательство Csiro. ISBN 9780643105911 .
Льюис Э.Э., Кэмпбелл Дж.Ф. и Р. Гоглер. 1998. «Природоохранный подход к использованию энтомопатогенных нематод в газонах и ландшафтах». стр. 235–254 в редакторе P Barbosa. Биологический контроль сохранения . Академическая пресса. Сан-Диего.
Льюис Э.Э. 2002. Поведенческая экология. стр. 205–224 в Gaugler I, редактор. Энтомопатогенная нематология . Издательство CABI. Нью-Джерси.
Лупуэйи, Новая Зеландия, В.А. Райс и Г.В. Клейтон. 1998. «Микробное разнообразие почвы и структура сообщества под пшеницей под влиянием обработки почвы и севооборота». Биологическая биохимия почвы . 30: 1733–1741.
Миллар Л.С. и М.Э. Барберчек. 2001. «Взаимодействие между эндемичными и интродуцированными энтомопатогенными нематодами в кукурузе с традиционной и нулевой обработкой почвы». Биологический контроль . 22: 235–245.
Миллар Л.С. и М.Э. Барберчек.2002. «Влияние методов обработки почвы на энтомопатогенные нематоды в агроэкосистеме кукурузы». Биологический контроль 25: 1–11.
Минчелла, диджей и М.Э. Скотт. 1991. «Паразитизм - загадочный фактор, определяющий структуру сообщества животных». Тенденции экологии и эволюции 6 (8): 250–254.
Мухибуддин, А. 2008. «Некоторые важные энтомопатогенные агенты в регионе Индонезии». Irtizaq Press-Сурабая, Индонезия .
Пойнар, ГО. 1993. «Происхождение и филогенетические связи энтомофильного рабдита, гетерорабдита и штейнернемы». Фундаментальная и прикладная нематология 16 (4): 333–338.
Сан-Блас, Э. и С.Р. Гоуэн. 2008. «Факультативная очистка как стратегия выживания энтомопатогенных нематод». Международный журнал паразитологии 38:85–91.
Шапиро, Д.И.; Берри, ЕС; Льюис, Л.К. 1993. «Взаимодействие между нематодами и дождевыми червями: усиление распространения Steinernema carpocapsae». Журнал нематологии 25 (2): 189–192.
Сомасекар Н., Гревал П.С., Де Нардо ЕАБ и Б.Р. Стиннер. 2002. «Нецелевое воздействие энтомопатогенных нематод на почвенное сообщество». Журнал прикладной экологии . 39: 735–744.
Стюарт Р.Дж. и Р.Гоглер. 1994. «Однородность популяций энтомопатогенных нематод». Журнал патологии беспозвоночных . 64: 39–45.
Стронг, Д. Р., Х. К. Кая, А. В. Уиппл, А. Л., Чайлд, С. Крейг, М. Бондонно, К. Дайер и Дж. Л. Марон. 1996. «Энтомопатогенные нематоды: естественные враги корнепитающих гусениц люпина кустового». Экология (Берлин) 108 (1): 167–173.
Агнелло, Арт, Питер Дженч, Элсон Шилд, Тони Теста и Мелисса Келлер. «Оценка стойких энтомопатогенных нематод». Оценка стойких энтомопатогенных нематод для биологической борьбы с сливой Curculio 22.1 (весна 2014 г.): 21–23. Кафедра энтомологии Корнелльского университета. Веб.
Крэншоу, У.С. и Р. Циммерман. «Насекомые-паразиты-нематоды». Насекомые-паразиты-нематоды. Расширение Университета штата Колорадо, июнь 2013 г. Интернет. 3 июля 2015 г.

Внешние ссылки

[Mideo-et-al-2013-1] Мидео, Николь; Акоста-Серрано, Альваро; Эбишер, Тони; Браун, Марк Дж. Ф.; Фентон, Энди; Фриман, Вилле-Петри ; Рестиф, Оливье; Рис, Сара Э.; Вебстер, Джоан П.; Браун, Сэм П. (2013). «Жизнь в клетках, хозяевах и векторах: эволюция паразитов в разных масштабах» (PDF) . Инфекция, генетика и эволюция . 13 . Эльзевир : 344–347. дои : 10.1016/j.meegid.2012.03.016 . ISSN 1567-1348 . ПМИД 22465537 . S2CID 206881591 .

[ 1 ]