Гемибиотрофы

Гемибиотрофы представляют собой спектр патогенов растений, включая бактерии, оомицеты и группу фитопатогенных грибов , которые поддерживают жизнь своего хозяина, одновременно закрепляясь в его тканях, поглощая питательные вещества с короткой биотрофной фазой. ^{[ 1 ]}^{[ 2 ]} Затем, на более поздних стадиях инфекции, он переключается на некротрофный образ жизни, при котором безудержно убивает клетки-хозяева, получая питательные вещества из мертвых тканей. ^{[ 3 ]}

Этот тип взаимодействия, при котором начальная биотрофия сопровождается переключением на некротрофию, наблюдался на грибковой модели Magnaporthe oryzae (рисовый грибок) и других патогенах, таких как многие виды Colletotrichum spp. (часто называемые антракнозными заболеваниями, например, Colletotrichum lindemuthianum ), южная пятнистость листьев кукурузы ( Bipolaris maydis ) и Zymoseptoria tritici (син. Mycosphaerella graminicola , пятнистость листьев пшеницы) . ^{[ 4 ]}^{[ 5 ]}^{[ 6 ]} В совокупности они представляют собой одних из самых разрушительных паразитов растений, вызывающих огромные экономические потери и угрожающих глобальной продовольственной безопасности. ^{[ 7 ]}

Спектр гемибиотрофных патогенов растений, включая бактерию Pseudomonas syringae и оомицет Phytophthora infestans (фитофтороз картофеля) , также проявляет характеристики как биотрофов, так и некротрофов и поэтому называется гемибиотрофами, в зависимости от стадий их жизненного цикла. ^{[ нужна ссылка ]}

Образ жизни

В отличие от биотрофов гемибиотрофы ведут двойной образ жизни. Исходный биотрофный образ жизни гемибиотрофов наносит минимальный вред тканям растения, а питательные вещества гриб получает из живых тканей растения. ^{[ 8 ]} Гемибиотрофным грибам для выживания и завершения своего жизненного цикла необходима живая растительная ткань.

У большинства грибных гемибиотрофов развиваются гаустории , тогда как некоторые производят внутриклеточные гифы для получения питательных веществ из цитоплазмы хозяина. ^{[ 9 ]}^{[ 10 ]} Однако при гемибиотрофном образе жизни возбудитель позже разрушает стенки клеток-хозяев за счет секреции гидролитических ферментов и питается высвободившимися питательными веществами. ^{[ 8 ]}^{[ 11 ]} Эти гидролитические ферменты и токсины синтезируются на поздней некротрофной фазе. Они также производят внеклеточные гифы между клетками-хозяевами, чтобы облегчить ассимиляцию питательных веществ. ^{[ 8 ]}^{[ 9 ]} Фитопатогенные грибы продуцируют и секретируют множество так называемых эффекторных белков, которые взаимодействуют с хозяином и играют важную роль в вирулентности.

Рисовый ожог Magnaporthe oryzae. ^{[ 12 ]} и виды Colletotrichum обычно считаются гемибиотрофами. ^{[ 8 ]}^{[ 1 ]}^{[ 13 ]} Три гемибиотрофных вида: Colletotrichum pisicola, C. vignae и C. destructivum принадлежат к Colletotrichum destructivum комплексу . Fusarium oxysporum является причиной фузариозного увядания , а Moniliophthora roreri , вызывающего морозную гниль стручков какао , являются гемибиотрофами, поражающими многие сельскохозяйственные и цветочные культуры во всем мире. ^{[ 14 ]}^{[ 15 ]}^{[ 16 ]}

На ранних стадиях инфекции патогены бессимптомно размножаются в организме хозяина, подавляя запрограммированную гибель клеток (ПКС) или препятствуя защитным реакциям хозяина, но на более поздних стадиях инфекции они претерпевают физиологический переход от бессимптомного биотрофного роста к крайне деструктивной некротрофной фазе. . Известно, что гемибиотрофные бактерии секретируют ряд так называемых эффекторных белков, включая факторы транскрипции и другие, обладающие ферментативной активностью, в клетки-хозяева через систему секреции типа III (T3SS). ^{[ 17 ]} после чего они подавляют PCD и другие защитные силы хозяина. ^{[ 18 ]}^{[ 19 ]}

Гены гемибиотрофии

Исследования показывают, что гемибиотрофные виды грибов C. lindemuthianum претерпевают две отдельные фазы во время инвазии в хозяина. Первоначально биотрофная фаза включает в себя образование внутриклеточных гиф внутри интактных растительных клеток. Впоследствии наступает некротрофическая фаза, когда внеклеточные гифы проникают через клеточные границы, пересекая плазмодесмы и распространяясь между клетками-хозяевами.

Предположение о том, что эти грибы претерпевают отчетливое метаболическое переключение с биотрофного на некротрофный рост, было подкреплено открытием гена, который функционирует между биотрофной и некротрофной фазами. Ген CLTA1 кодирует GAL4-подобный активатор транскрипции, что соответствует его роли в перепрограммировании метаболизма. Ясно, что все патогены при проникновении вынуждены различными способами изменять метаболические потоки, чтобы подготовиться к пролиферации. Это ключевой постулируемый признак гемибиотрофов, который, по-видимому, является приоритетным предметом изучения. ^{[ 4 ]}

Жизненный цикл гемибиотрофов

Гемибиотрофный жизненный цикл включает начальную биотрофную фазу, а затем некротрофную фазу. ^{[ 8 ]}^{[ 9 ]} Colletotrichum lindemuthianum — гемибиотрофный гриб на фасоли (антракноз фасоли). ^{[ 4 ]}^{[ 20 ]}^{[ 21 ]} Затем конидии на поверхности хозяина прорастают и дифференцируются, образуя меланизированную инфекционную структуру, предназначенную для механического проникновения в эпидермальные клетки. ^{[ 12 ]}^{[ 21 ]} После этапа проникновения цикл заражения характеризуется двумя последовательными фазами. На первой фазе, продолжающейся 3–4 дня, гриб биотрофно растет внутри инфицированных клеток эпидермиса. Во время этой фазы, называемой биотрофной фазой, аппрессории развиваются в первичную проникающую гифу, которая окружена инвагинированной плазматической мембраной растения. Во время этой фазы проникшая клетка-хозяин остается живой с минимальным повреждением. Вторая фаза, соответствующая появлению симптомов, завершается через 6–8 дней после прививки. Во время этой фазы, некротрофной фазы, у гриба развиваются вторичные гифы, которые растут как внутриклеточно, так и межклеточно и, таким образом, действуют как типичный некротрофный патоген. Во время некротрофной фазы гриб выделяет ферменты, разрушающие клеточную стенку, которые разрушают стенку клетки-хозяина. Через несколько дней мембрана растительной клетки распадается, и в конечном итоге клетка-хозяин погибает. ^{[ 12 ]}^{[ 17 ]} После этого гриб растет как некротроф.

Другой гемибиотроф — Moniliophthora roreri , вызывающий морозную гниль стручков у Theobroma sp. (Какао). ^{[ 21 ]} Он производит мейоспоры посредством мейоза из модифицированной базидии. ^{[ 21 ]}^{[ 22 ]} Эти споры важны как агенты распространения инфекции и выживания. ^{[ 22 ]} Мейоспоры прорастают и образуют гифы, состоящие из гаплоидных клеток, на протяжении всей биотрофной фазы. Считается, что некротрофная фаза начинается с образования дикариотических гиф и продолжается до появления спор на поверхности боба. ^{[ 13 ]}^{[ 22 ]}^{[ 23 ]}

Ссылки

^ Перейти обратно: ^а ^б Мендген, Курт; Хан, Матиас (август 2002 г.). «Заражение растений и установление грибной биотрофии» . Тенденции в науке о растениях . 7 (8): 352–356. Бибкод : 2002TPS.....7..352M . дои : 10.1016/s1360-1385(02)02297-5 . ISSN 1360-1385 . ПМИД 12167330 .
^ Ли, Санг-Джик; Роуз, Джоселин К.С. (июнь 2010 г.). «Опосредование перехода от биотрофии к некротрофии у гемибиотрофных фитопатогенов секретируемыми эффекторными белками» . Сигнализация и поведение растений . 5 (6): 769–772. Бибкод : 2010PlSiB...5..769L . дои : 10.4161/psb.5.6.11778 . ISSN 1559-2324 . ПМК 3001586 . ПМИД 20400849 .
^ Хорбах, Ральф; Наварро-Кесада, Аура Росио; Кногге, Вольфганг; Дайзинг, Хольгер Б. (январь 2011 г.). «Когда и как убить растительную клетку: стратегии заражения фитопатогенными грибами» . Журнал физиологии растений . 168 (1): 51–62. Бибкод : 2011JPPhy.168...51H . дои : 10.1016/j.jplph.2010.06.014 . ISSN 0176-1617 . ПМИД 20674079 .
^ Перейти обратно: ^а ^б ^с Прекрасно, Сара Э.; Грин, Джонатан Р. (март 2001 г.). «Инфекционные структуры биотрофных и гемибиотрофных грибных возбудителей растений» . Молекулярная патология растений . 2 (2): 101–108. дои : 10.1046/j.1364-3703.2001.00055.x . ISSN 1464-6722 . ПМИД 20572997 .
^ Кумар, Джагдиш; Шефер, Патрик; Хюкельховен, Ральф; Ланген, Грегор; Балтрушат, Гельмут; Штейн, Эльке; Нагараджан, Субраманиам; Когель, Карл-Хайнц (июль 2002 г.). «Bipolaris sorokiniana, патоген злаков, вызывающий глобальную озабоченность: цитологические и молекулярные подходы к лучшему контролю‡» . Молекулярная патология растений . 3 (4): 185–195. дои : 10.1046/j.1364-3703.2002.00120.x . ISSN 1464-6722 . ПМИД 20569326 .
^ Шетти, Нандини П.; Мехраби, Рахим; Люткен, Хенрик; Халдруп, Анна; Кема, Герт Х.Дж.; Коллиндж, Дэвид Б.; Йоргенсен, Ханс Йорген Лингс (май 2007 г.). «Роль перекиси водорода при взаимодействии гемибиотрофного грибкового возбудителя Septoria tritici с пшеницей» . Новый фитолог . 174 (3): 637–647. дои : 10.1111/j.1469-8137.2007.02026.x . ISSN 0028-646X . ПМИД 17447918 .
^ Коек, Маркус; Хардхэм, Эдриенн Р.; Доддс, Питер Н. (14 сентября 2011 г.). «Роль эффекторов биотрофных и гемибиотрофных грибов в инфекции» . Клеточная микробиология . 13 (12): 1849–1857. дои : 10.1111/j.1462-5822.2011.01665.x . ISSN 1462-5814 . ПМК 3218205 . ПМИД 21848815 .
^ Перейти обратно: ^а ^б ^с ^д ^и Латинхауверс, Майта; де Вит, Пьер ЖГМ; Говерс, Франсин (октябрь 2003 г.). «Оомицеты и грибы: аналогичное оружие для нападения на растения» . Тенденции в микробиологии . 11 (10): 462–469. дои : 10.1016/j.tim.2003.08.002 . ISSN 0966-842X . ПМИД 14557029 .
^ Перейти обратно: ^а ^б ^с ОЛИВЕР, РИЧАРД П.; ИПЧО, САЙМОН В.С. (июль 2004 г.). «Патология арабидопсиса вдохнула новую жизнь в классификацию грибковых патогенов некротрофы и биотрофы» . Молекулярная патология растений . 5 (4): 347–352. дои : 10.1111/j.1364-3703.2004.00228.x . ISSN 1464-6722 . ПМИД 20565602 .
^ Дивон, Хеге Х.; Флюр, Роберт (январь 2007 г.). «Стратегии приобретения питательных веществ при грибковом поражении растений» . Письма FEMS по микробиологии . 266 (1): 65–74. дои : 10.1111/j.1574-6968.2006.00504.x . ISSN 0378-1097 . ПМИД 17083369 .
^ Каббадж, Мехди; Ярден, Одед; Дикман, Мартин Б. (апрель 2015 г.). «Патогенетические признаки Sclerotinia sclerotiorum: переход от биотрофного к некротрофному образу жизни» . Наука о растениях . 233 : 53–60. Бибкод : 2015PlnSc.233...53K . doi : 10.1016/j.plantsci.2014.12.018 . ISSN 0168-9452 . ПМИД 25711813 .
^ Перейти обратно: ^а ^б ^с Канканалала, Прасанна; Чиммек, Кирк; Валент, Барбара (февраль 2007 г.). «Роль динамики мембран риса и плазмодесм во время биотрофного вторжения доменного гриба» . Растительная клетка . 19 (2): 706–724. дои : 10.1105/tpc.106.046300 . ISSN 1040-4651 . ПМЦ 1867340 . ПМИД 17322409 .
^ Перейти обратно: ^а ^б Латунде-Дада, АО; Лукас, Дж.А. (12 марта 2007 г.). «Локальная гемибиотрофия у Colletotrichum: цитологические и молекулярно-таксономические сходства между C. destructivum, C. linicola и C. truncatum» . Патология растений . 56 (3): 437–447. дои : 10.1111/j.1365-3059.2007.01576.x . ISSN 0032-0862 .
^ Мейнхардт, Линдел В.; Коста, Густаво Гилсон; Томазелла, Даниэла П.Т.; Тейшейра, Паулу Хосе ПЛ; Карацолле, Марсело; Шустер, Стефан С; Карлсон, Джон Э; Гильтинан, Марк Дж; Мечковский, Питер; Фермер, Эндрю; Рамарадж, Тируваранган (2014). «Анализ генома и секретома гемибиотрофного грибкового патогена Moniliophthora roreri, вызывающего морозную гниль стручков какао: механизмы биотрофной и некротрофной фаз» . БМК Геномика . 15 (1): 164. дои : 10.1186/1471-2164-15-164 . ISSN 1471-2164 . ПМЦ 3948071 . ПМИД 24571091 .
^ Крол, П.; Игельски, Р.; Поллманн, С.; Кенпчиньска, Э. (май 2015 г.). «Затравка семян метилжасмонатом индуцировала устойчивость томатов к геми-биотрофу Fusarium oxysporum fsp. lycopersici посредством 12-оксофитодиеновой кислоты, салициловой кислоты и накопления флавонолов» . Журнал физиологии растений . 179 : 122–132. Бибкод : 2015JPPhy.179..122K . дои : 10.1016/j.jplph.2015.01.018 . ISSN 0176-1617 . ПМИД 25867625 .
^ Дамм, У.; О'Коннелл, Р.Дж.; Гроеневальд, JZ; Кроус, PW (сентябрь 2014 г.). «Комплекс видов Colletotrichum destructivum – гемибиотрофные возбудители кормовых и полевых культур» . Исследования по микологии . 79 : 49–84. дои : 10.1016/j.simyco.2014.09.003 . ISSN 0166-0616 . ПМЦ 4255528 . ПМИД 25492986 .
^ Перейти обратно: ^а ^б Альфано, Джеймс Р.; Колмер, Алан (сентябрь 2004 г.). «ЭФФЕКТОРНЫЕ БЕЛКИ СИСТЕМЫ СЕКРЕЦИИ III ТИПА: Двойные агенты при бактериальных заболеваниях и защите растений» . Ежегодный обзор фитопатологии . 42 (1): 385–414. doi : 10.1146/annurev.phyto.42.040103.110731 . ISSN 0066-4286 . ПМИД 15283671 . S2CID 39907279 .
^ Эспиноза, Авелина; Альфано, Джеймс Р. (ноябрь 2004 г.). «Отключение надзора: эффекторы системы секреции бактерий III типа, подавляющие врожденный иммунитет» . Клеточная микробиология . 6 (11): 1027–1040. дои : 10.1111/j.1462-5822.2004.00452.x . ISSN 1462-5814 . ПМИД 15469432 . S2CID 35641145 .
^ Чисхолм, Стивен Т.; Коакер, Гитта; Дэй, Брэд; Стаскавич, Брайан Дж. (февраль 2006 г.). «Взаимодействие хозяина и микроба: формирование эволюции иммунного ответа растений» . Клетка . 124 (4): 803–814. дои : 10.1016/j.cell.2006.02.008 . ISSN 0092-8674 . ПМИД 16497589 . S2CID 10696351 .
^ Дюфрен, Мари; Прекрасно, Сара; Пелье, Анн-Лора; Бейли, Джон А.; Ланжен, Тьерри (сентябрь 2000 г.). «GAL4-подобный белок участвует в переключении между биотрофной и некротрофной фазами инфекционного процесса Colletotrichum lindemuthianum на фасоли обыкновенной» . Растительная клетка . 12 (9): 1579–1589. дои : 10.1105/tpc.12.9.1579 . ISSN 1040-4651 . ПМК 149071 . ПМИД 11006333 .
^ Перейти обратно: ^а ^б ^с ^д Соуза, Э.А.; Камарго-младший, ОА; Пинто, JMA (2010). «Половая рекомбинация у Colletotrichum lindemuthianum происходит в мелких масштабах» . Генетика и молекулярные исследования . 9 (3): 1759–1769. дои : 10.4238/vol9-3gmr863 . ISSN 1676-5680 . ПМИД 20830667 .
^ Перейти обратно: ^а ^б ^с Мунк, Штеффен; Лингнер, Ульрика; Флосс, Даниэла С.; Людвиг, Нэнси; Зауэр, Норберт; Дайзинг, Хольгер Б. (январь 2008 г.). «Гемибиотрофный образ жизни видов Colletotrichum» . Журнал физиологии растений . 165 (1): 41–51. Бибкод : 2008JPPhy.165...41M . дои : 10.1016/j.jplph.2007.06.008 . ISSN 0176-1617 . ПМИД 17765357 .
^ Эванс, Гарри К. (декабрь 2007 г.). «Болезни какао — новый взгляд на трилогию» . Фитопатология . 97 (12): 1640–1643. дои : 10.1094/phyto-97-12-1640 . ISSN 0031-949X . ПМИД 18943725 .

[auto-1] Перейти обратно: ^а ^б Мендген, Курт; Хан, Матиас (август 2002 г.). «Заражение растений и установление грибной биотрофии» . Тенденции в науке о растениях . 7 (8): 352–356. Бибкод : 2002TPS.....7..352M . дои : 10.1016/s1360-1385(02)02297-5 . ISSN 1360-1385 . ПМИД 12167330 .

[2] Ли, Санг-Джик; Роуз, Джоселин К.С. (июнь 2010 г.). «Опосредование перехода от биотрофии к некротрофии у гемибиотрофных фитопатогенов секретируемыми эффекторными белками» . Сигнализация и поведение растений . 5 (6): 769–772. Бибкод : 2010PlSiB...5..769L . дои : 10.4161/psb.5.6.11778 . ISSN 1559-2324 . ПМК 3001586 . ПМИД 20400849 .

[3] Хорбах, Ральф; Наварро-Кесада, Аура Росио; Кногге, Вольфганг; Дайзинг, Хольгер Б. (январь 2011 г.). «Когда и как убить растительную клетку: стратегии заражения фитопатогенными грибами» . Журнал физиологии растений . 168 (1): 51–62. Бибкод : 2011JPPhy.168...51H . дои : 10.1016/j.jplph.2010.06.014 . ISSN 0176-1617 . ПМИД 20674079 .

[:5-4] Перейти обратно: ^а ^б ^с Прекрасно, Сара Э.; Грин, Джонатан Р. (март 2001 г.). «Инфекционные структуры биотрофных и гемибиотрофных грибных возбудителей растений» . Молекулярная патология растений . 2 (2): 101–108. дои : 10.1046/j.1364-3703.2001.00055.x . ISSN 1464-6722 . ПМИД 20572997 .

[5] Кумар, Джагдиш; Шефер, Патрик; Хюкельховен, Ральф; Ланген, Грегор; Балтрушат, Гельмут; Штейн, Эльке; Нагараджан, Субраманиам; Когель, Карл-Хайнц (июль 2002 г.). «Bipolaris sorokiniana, патоген злаков, вызывающий глобальную озабоченность: цитологические и молекулярные подходы к лучшему контролю‡» . Молекулярная патология растений . 3 (4): 185–195. дои : 10.1046/j.1364-3703.2002.00120.x . ISSN 1464-6722 . ПМИД 20569326 .

[6] Шетти, Нандини П.; Мехраби, Рахим; Люткен, Хенрик; Халдруп, Анна; Кема, Герт Х.Дж.; Коллиндж, Дэвид Б.; Йоргенсен, Ханс Йорген Лингс (май 2007 г.). «Роль перекиси водорода при взаимодействии гемибиотрофного грибкового возбудителя Septoria tritici с пшеницей» . Новый фитолог . 174 (3): 637–647. дои : 10.1111/j.1469-8137.2007.02026.x . ISSN 0028-646X . ПМИД 17447918 .

[7] Коек, Маркус; Хардхэм, Эдриенн Р.; Доддс, Питер Н. (14 сентября 2011 г.). «Роль эффекторов биотрофных и гемибиотрофных грибов в инфекции» . Клеточная микробиология . 13 (12): 1849–1857. дои : 10.1111/j.1462-5822.2011.01665.x . ISSN 1462-5814 . ПМК 3218205 . ПМИД 21848815 .

[:0-8] Перейти обратно: ^а ^б ^с ^д ^и Латинхауверс, Майта; де Вит, Пьер ЖГМ; Говерс, Франсин (октябрь 2003 г.). «Оомицеты и грибы: аналогичное оружие для нападения на растения» . Тенденции в микробиологии . 11 (10): 462–469. дои : 10.1016/j.tim.2003.08.002 . ISSN 0966-842X . ПМИД 14557029 .

[:1-9] Перейти обратно: ^а ^б ^с ОЛИВЕР, РИЧАРД П.; ИПЧО, САЙМОН В.С. (июль 2004 г.). «Патология арабидопсиса вдохнула новую жизнь в классификацию грибковых патогенов некротрофы и биотрофы» . Молекулярная патология растений . 5 (4): 347–352. дои : 10.1111/j.1364-3703.2004.00228.x . ISSN 1464-6722 . ПМИД 20565602 .

[10] Дивон, Хеге Х.; Флюр, Роберт (январь 2007 г.). «Стратегии приобретения питательных веществ при грибковом поражении растений» . Письма FEMS по микробиологии . 266 (1): 65–74. дои : 10.1111/j.1574-6968.2006.00504.x . ISSN 0378-1097 . ПМИД 17083369 .

[11] Каббадж, Мехди; Ярден, Одед; Дикман, Мартин Б. (апрель 2015 г.). «Патогенетические признаки Sclerotinia sclerotiorum: переход от биотрофного к некротрофному образу жизни» . Наука о растениях . 233 : 53–60. Бибкод : 2015PlnSc.233...53K . doi : 10.1016/j.plantsci.2014.12.018 . ISSN 0168-9452 . ПМИД 25711813 .

[:2-12] Перейти обратно: ^а ^б ^с Канканалала, Прасанна; Чиммек, Кирк; Валент, Барбара (февраль 2007 г.). «Роль динамики мембран риса и плазмодесм во время биотрофного вторжения доменного гриба» . Растительная клетка . 19 (2): 706–724. дои : 10.1105/tpc.106.046300 . ISSN 1040-4651 . ПМЦ 1867340 . ПМИД 17322409 .

[:3-13] Перейти обратно: ^а ^б Латунде-Дада, АО; Лукас, Дж.А. (12 марта 2007 г.). «Локальная гемибиотрофия у Colletotrichum: цитологические и молекулярно-таксономические сходства между C. destructivum, C. linicola и C. truncatum» . Патология растений . 56 (3): 437–447. дои : 10.1111/j.1365-3059.2007.01576.x . ISSN 0032-0862 .

[14] Мейнхардт, Линдел В.; Коста, Густаво Гилсон; Томазелла, Даниэла П.Т.; Тейшейра, Паулу Хосе ПЛ; Карацолле, Марсело; Шустер, Стефан С; Карлсон, Джон Э; Гильтинан, Марк Дж; Мечковский, Питер; Фермер, Эндрю; Рамарадж, Тируваранган (2014). «Анализ генома и секретома гемибиотрофного грибкового патогена Moniliophthora roreri, вызывающего морозную гниль стручков какао: механизмы биотрофной и некротрофной фаз» . БМК Геномика . 15 (1): 164. дои : 10.1186/1471-2164-15-164 . ISSN 1471-2164 . ПМЦ 3948071 . ПМИД 24571091 .

[15] Крол, П.; Игельски, Р.; Поллманн, С.; Кенпчиньска, Э. (май 2015 г.). «Затравка семян метилжасмонатом индуцировала устойчивость томатов к геми-биотрофу Fusarium oxysporum fsp. lycopersici посредством 12-оксофитодиеновой кислоты, салициловой кислоты и накопления флавонолов» . Журнал физиологии растений . 179 : 122–132. Бибкод : 2015JPPhy.179..122K . дои : 10.1016/j.jplph.2015.01.018 . ISSN 0176-1617 . ПМИД 25867625 .

[16] Дамм, У.; О'Коннелл, Р.Дж.; Гроеневальд, JZ; Кроус, PW (сентябрь 2014 г.). «Комплекс видов Colletotrichum destructivum – гемибиотрофные возбудители кормовых и полевых культур» . Исследования по микологии . 79 : 49–84. дои : 10.1016/j.simyco.2014.09.003 . ISSN 0166-0616 . ПМЦ 4255528 . ПМИД 25492986 .

[:4-17] Перейти обратно: ^а ^б Альфано, Джеймс Р.; Колмер, Алан (сентябрь 2004 г.). «ЭФФЕКТОРНЫЕ БЕЛКИ СИСТЕМЫ СЕКРЕЦИИ III ТИПА: Двойные агенты при бактериальных заболеваниях и защите растений» . Ежегодный обзор фитопатологии . 42 (1): 385–414. doi : 10.1146/annurev.phyto.42.040103.110731 . ISSN 0066-4286 . ПМИД 15283671 . S2CID 39907279 .

[18] Эспиноза, Авелина; Альфано, Джеймс Р. (ноябрь 2004 г.). «Отключение надзора: эффекторы системы секреции бактерий III типа, подавляющие врожденный иммунитет» . Клеточная микробиология . 6 (11): 1027–1040. дои : 10.1111/j.1462-5822.2004.00452.x . ISSN 1462-5814 . ПМИД 15469432 . S2CID 35641145 .

[19] Чисхолм, Стивен Т.; Коакер, Гитта; Дэй, Брэд; Стаскавич, Брайан Дж. (февраль 2006 г.). «Взаимодействие хозяина и микроба: формирование эволюции иммунного ответа растений» . Клетка . 124 (4): 803–814. дои : 10.1016/j.cell.2006.02.008 . ISSN 0092-8674 . ПМИД 16497589 . S2CID 10696351 .

[20] Дюфрен, Мари; Прекрасно, Сара; Пелье, Анн-Лора; Бейли, Джон А.; Ланжен, Тьерри (сентябрь 2000 г.). «GAL4-подобный белок участвует в переключении между биотрофной и некротрофной фазами инфекционного процесса Colletotrichum lindemuthianum на фасоли обыкновенной» . Растительная клетка . 12 (9): 1579–1589. дои : 10.1105/tpc.12.9.1579 . ISSN 1040-4651 . ПМК 149071 . ПМИД 11006333 .

[:6-21] Перейти обратно: ^а ^б ^с ^д Соуза, Э.А.; Камарго-младший, ОА; Пинто, JMA (2010). «Половая рекомбинация у Colletotrichum lindemuthianum происходит в мелких масштабах» . Генетика и молекулярные исследования . 9 (3): 1759–1769. дои : 10.4238/vol9-3gmr863 . ISSN 1676-5680 . ПМИД 20830667 .

[:7-22] Перейти обратно: ^а ^б ^с Мунк, Штеффен; Лингнер, Ульрика; Флосс, Даниэла С.; Людвиг, Нэнси; Зауэр, Норберт; Дайзинг, Хольгер Б. (январь 2008 г.). «Гемибиотрофный образ жизни видов Colletotrichum» . Журнал физиологии растений . 165 (1): 41–51. Бибкод : 2008JPPhy.165...41M . дои : 10.1016/j.jplph.2007.06.008 . ISSN 0176-1617 . ПМИД 17765357 .

[23] Эванс, Гарри К. (декабрь 2007 г.). «Болезни какао — новый взгляд на трилогию» . Фитопатология . 97 (12): 1640–1643. дои : 10.1094/phyto-97-12-1640 . ISSN 0031-949X . ПМИД 18943725 .

[ 1 ]

[ 2 ]

[ 3 ]

[ 4 ]

[ 5 ]

[ 6 ]

[ 7 ]

[ 8 ]

[ 9 ]

[ 10 ]

[ 11 ]

[ 12 ]

[ 13 ]

[ 14 ]

[ 15 ]

[ 16 ]

[ 17 ]

[ 18 ]

[ 19 ]

[ 20 ]

[ 21 ]

[ 22 ]

[ 23 ]