Сброс фазы в нейронах

Нейроны активируются синхронно в циркадных клетках-водителях ритма

Сброс фазы в нейронах — это поведение, наблюдаемое в различных биологических осцилляторах , которое играет роль в создании нейронной синхронизации, а также в различных процессах внутри организма. Сброс фазы в нейронах — это изменение динамического поведения колебаний. Это происходит, когда стимул нарушает фазу колебательного цикла и происходит изменение периода. Периоды этих колебаний могут варьироваться в зависимости от биологической системы, например: (1) нейронные реакции могут меняться в течение миллисекунды для быстрой передачи информации; (2) При сердечных и дыхательных изменениях, возникающих в течение дня, они могут происходить в течение нескольких секунд; (3) циркадные ритмы могут меняться в течение нескольких дней; (4) такие ритмы, как спячка, могут иметь периоды, измеряемые годами. ^[1]^[2]Этот паттерн активности нейронов представляет собой явление, наблюдаемое в различных нейронных цепях по всему телу, а также на моделях отдельных нейронов и в группах нейронов. Многие из этих моделей используют кривые фазового отклика (сброса) , где колебание нейрона возмущается и измеряется влияние, которое возмущение оказывает на фазовый цикл нейрона. ^[3]^[4]

История

Леон Гласс и Майкл Макки (1988) разработали теорию, лежащую в основе осцилляторов предельного цикла, чтобы наблюдать эффекты возмущения колеблющихся нейронов при предположении, что применяемый стимул влияет только на фазовый цикл, а не на амплитуду ответа. ^[5]

Сброс фаз играет роль в обеспечении нейронной синхронности в различных путях мозга : от регулирования циркадных ритмов и сердцебиения через клетки кардиостимулятора до игры важной роли в памяти , клетках поджелудочной железы и нейродегенеративных заболеваниях, таких как эпилепсия . ^[6]^[7] Всплеск активности в моделях поведения происходит через связанные осцилляторы, использующие пульсирующие сигналы, более известные как связанные с импульсами осцилляторы. ^[8]^[9]

Методология исследования

Кривая фазового отклика

Сдвиги фазы (или поведения нейронов), вызванные возмущением (внешним стимулом), можно количественно оценить с помощью кривой фазового отклика (PRC), чтобы предсказать синхронность в связанных и колеблющихся нейронах. ^[8]^[3] Эти эффекты можно вычислить в случае опережения или задержки ответов, чтобы наблюдать изменения в колебательном поведении нейронов в зависимости от того, когда стимул был применен в фазовом цикле колеблющегося нейрона. Ключ к пониманию этого кроется в поведенческих моделях нейронов и маршрутах передачи нейронной информации. Нейронные цепи способны эффективно и результативно взаимодействовать в течение миллисекунд после возникновения стимула и привести к распространению информации по нейронной сети. ^[10] Изучение синхронности нейронов могло бы предоставить информацию о различиях, возникающих в состояниях нейронов, таких как нормальное и болезненное состояния. Показано, что нейроны, которые в значительной степени вовлечены в такие заболевания, как болезнь Альцгеймера или болезнь Паркинсона, подвергаются фазовому сбросу перед тем, как перейти в фазовую блокировку, когда кластеры нейронов могут начать быстро активироваться для быстрой передачи информации. ^[8]^[10]

Кривую фазовой характеристики можно рассчитать, отметив изменения ее периода с течением времени в зависимости от того, в каком месте цикла применяется входной сигнал. Возмущение, оставленное стимулом, перемещает устойчивый цикл внутри колебания с последующим возвратом к пределу устойчивого цикла. Кривая отслеживает величину продвижения или задержки из-за входных данных в колеблющемся нейроне. PRC предполагает определенные модели поведения при срабатывании, а также сеть осциллирующих нейронов для моделирования колебаний. В настоящее время существует лишь несколько схем, которые можно смоделировать с использованием предполагаемой схемы срабатывания. ^[5]

Чтобы смоделировать поведение запускающих нейронных цепей, рассчитывается следующее для создания кривой PRC и ее траектории. Период $T_{0}$ определяется как невозмущенный период осциллятора из фазового цикла, определяемого как 0≤ ∅ ≤1, а цикл, подвергшийся возмущению, известен как $T_{1}$ как показано в следующем уравнении. ^[3] Опережение по фазе происходит, когда траектория движения смещается в направлении движения из-за сокращения периода, тогда как задержка фазы происходит, когда смещение происходит в противоположном направлении движения.

F(\varnothing )={\frac {(T_{1}-T_{0})}{T_{0}}}

Типы кривых фазовой характеристики

Если возмущение колебательного цикла бесконечно мало, можно вывести функцию отклика нейронного осциллятора. Эту функцию ответа можно разделить на разные классы (Тип 1 и Тип 2) в зависимости от ее ответа. ^[8]^[3]^[11]^[12]

Кривые фазового отклика типа I неотрицательны и строго положительны, поэтому возмущения могут только усилить всплеск фазы, но никогда не задержать его. Это происходит за счет небольшой деполяризации, например постсинаптических потенциалов, которые увеличивают возбуждение аксона. Также показано, что PRC типа I ведут огонь медленнее к началу стрельбы. Примеры моделей, демонстрирующих PRC типа I в слабосвязанных нейронных осцилляторах, включают модель Коннора и модель Морриса-Лекара . ^[3]^[11]^[13]
Кривые фазового отклика типа II могут иметь отрицательные и положительные области. Благодаря этой характеристике PRC типа II способны опережать или задерживать изменения фазы в зависимости от времени возникновения возмущения. Эти кривые также могут иметь внезапное начало срабатывания и из-за этого не могут срабатывать ниже своего порога. Пример PRC типа II можно увидеть в модели Ходжкина – Хаксли . ^[3]^[11]

Допущения относительно кривых фазового отклика

Многочисленные исследования выдвинули два основных предположения, которые позволяют использовать PRC для прогнозирования возникновения синхронности внутри нейронных колебаний . Эти предположения помогают продемонстрировать синхронность внутри связанных нейронов, связанных с другими нейронами. Первое предположение утверждает, что связь между нейронами должна быть слабой и требует бесконечно малого изменения фазы в ответ на возмущение. ^[8]^[3]^[14]

Второе предположение предполагает, что связь между нейронами является пульсирующей, и возмущение для расчета PRC должно включать только те входные данные, которые получены внутри схемы. Это приводит к ограничению завершения каждой фазы в пределах сброса до того, как может быть получено другое возмущение. ^[8]^[14]

Основное различие между этими двумя предположениями заключается в том, что для пульсирующего воздействия любые входные факторы должны быть известны или измерены заранее. При слабой связи для расчета сброса фазы необходимо измерить только величину реакции на возмущение. Слабая связь также приводит к утверждению, что до достижения синхронизации осцилляторов должно произойти много циклов. ^[8]^[14]

Условия достоверности кривой фазового отклика

До сих пор существует много споров о том, действительны ли предположения, лежащие в основе сброса фазы, для анализа нейронной активности, приводящей к синхронизации и другим нейронным свойствам. Потенциал, связанный с событием (ERP), является широко используемым показателем реакции мозга на различные события и может быть измерен с помощью электроэнцефалографии (ЭЭГ). ЭЭГ можно использовать для неинвазивного измерения электрической активности всего мозга. ^[14] Кривая фазового отклика работает в соответствии со следующими критериями и должна произойти, чтобы доказать, что сброс фазы является причиной такого поведения:

Колебание должно уже произойти, прежде чем оно сможет восстановить свою фазу. Это означает, что сброс в ответ на стимул может произойти только в том случае, если колебание существовало до сброса.
Если из-за сброса колебаний происходит формирование ССП, то ССП должна проявлять аналогичные характеристики.
Нейронные источники, ответственные за генерацию ERP, должны быть такими же, как и текущие колебания, чтобы считаться сбросом фазы. ^[14]

Аргументы за и против модели фазового сброса

Аргументы, утверждающие, что паттерн активности, наблюдаемый в нейронах, не является сбросом фазы, а может быть реакцией на вызванные потенциалы (ВП), включают:

Если ERP был сгенерирован из-за сброса фазы, измерения только концентрации фазы недостаточно, чтобы доказать, что сброс фазы происходит. Примером этого являются измерения с фильтрацией данных, поскольку это может фактически вызвать искусственные колебания в ответ на возмущение. Было высказано предположение, что этот аргумент можно преодолеть, если не будет увеличения мощности сброса фазы от предстимула к постстимулу. ^[14]
Амплитуда и фаза продолжающихся колебаний в момент применения стимула должны влиять на ERP, когда-то созданную текущими колебаниями. Этот аргумент преодолевается, если амплитуда или фаза колебаний тока затрагиваются и создают ERP, и их нельзя считать независимым событием. ^[14]

Биологические явления

Эпилепсия

Эпилепсия традиционно рассматривается как заболевание, возникающее в результате гиперсинхронной активности нейронов . Исследования показали, что определенные изменения в топологии нейронных сетей и увеличение их синаптической силы могут переходить в гипервозбужденные состояния. Нормальные сети нейронов активируются синхронно, что приводит к общению; если такое поведение возбудить и дальше, то это может привести к «взрыву» и значительно усилить это общение. Это увеличение затем приводит к чрезмерной активации нейронных сетей и, в конечном итоге, к судорогам. Такие заболевания, как эпилепсия, демонстрируют, как синхронизация между нейронными сетями должна строго регулироваться, чтобы предотвратить асинхронную активность. Изучение нервной регуляции могло бы помочь определить методы уменьшения симптомов асинхронной активности, например, наблюдаемой при эпилепсии. ^[15]^[16]

Память

Сброс фаз важен для формирования долговременной памяти. Было показано, что из-за синхронизации в диапазоне гамма-частот происходит сброс фазы тета-колебаний при синхронизации фазы стимулом. Это показывает повышенную нейронную синхронность благодаря связям внутри нейронных сетей во время формирования воспоминаний путем постоянной реактивации определенных сетей. ^[17]^[18]

Во время задач, требующих быстрого формирования воспоминаний, фазовый сброс в альфа-активности увеличивал силу воспоминаний. ^[14]^[19]

Гиппокамп

тета Прецессия -фазы — это явление, наблюдаемое в гиппокампе крыс, и оно связано со временем возникновения нервных спайков. ^[20]^[21]Когда крысы перемещаются по окружающей среде, в гиппокампе есть определенные нейроны, которые активируются (всплески), когда животное приближается к знакомому ориентиру. Каждый нейрон настроен на определенный уникальный ориентир, и по этой причине эти нейроны называются клетками места . ^{[ нужна ссылка ]}

Любопытно, что момент срабатывания ячейки определяется тем, насколько далеко животное находится от ориентира. В гиппокампе наблюдаются фоновые колебания в тета-диапазоне (4 – 8 Гц). Когда животное приближается к ориентиру, всплеск ячейки места перемещается раньше по фазе относительно фонового тета-колебания, так что сдвиг фазы по существу измеряет или представляет расстояние. Этот сдвиг фазы относительно пространственного расстояния называется фазовой прецессией. ^[22]

См. также

Ссылки

^ Крог-Мадсен, Трин и др. «Нейронные генераторы с фазовым сбросом: топологическая теория в сравнении с реальным миром». Кривые фазового отклика в нейробиологии. Спрингер Нью-Йорк, 2012. 33–51.
^ Чейслер, Калифорния; Р.Э. Кронауэр; Дж. С. Аллан; Дж. Ф. Даффи; М. Е. Джуэтт; Э. Н. Браун; Дж. М. Ронда (16 июня 1989 г.). «Яркий свет вызывает сильную (тип 0) перезагрузку циркадного водителя ритма человека». Наука . 244 (4910): 1328–1333. Бибкод : 1989Sci...244.1328C . дои : 10.1126/science.2734611 . ПМИД 2734611 .
^ Перейти обратно: ^а ^б ^с ^д ^и ^ж ^г Канавье, Кармен К. (2006). «Кривая фазового отклика» . Схоларпедия . 1 (12): 1332. Бибкод : 2006SchpJ...1.1332C . doi : 10.4249/scholarpedia.1332 .
^ Ачутан, С.; Кармен Канавье (22 апреля 2009 г.). «Кривые фазового сброса определяют синхронизацию, фазовую синхронизацию и кластеризацию в сетях нейронных генераторов» . Журнал неврологии . 29 (16): 5218–5233. doi : 10.1523/jneurosci.0426-09.2009 . ПМЦ 2765798 . ПМИД 19386918 .
^ Перейти обратно: ^а ^б Гласс, Л.; Майкл С. Макки (1988). От часов к хаосу: ритмы жизни . Принстон, Нью-Джерси: Издательство Принстонского университета. ISBN 9780691084961 .
^ Курамото, Йошики (1984). Химические колебания, волны и турбулентность . Берлин, Нью-Йорк: Springer-Verlag. ISBN 978-0387133225 .
^ Уинфри, Артур Т. (1967). «Биологические ритмы и поведение популяций связанных осцилляторов». Журнал теоретической биологии . 16 (1): 15–42. Бибкод : 1967JThBi..16...15W . дои : 10.1016/0022-5193(67)90051-3 . ПМИД 6035757 .
^ Перейти обратно: ^а ^б ^с ^д ^и ^ж ^г Канавье, Кармен; С. Ачутан (2010). «Генератор с импульсной связью и кривая сброса фазы» . Математические биологические науки . 226 (2): 77–96. дои : 10.1016/j.mbs.2010.05.001 . ПМК 3022482 . ПМИД 20460132 .
^ Ролинг, Джос Х.Т; Вандерлист Х; Мишель С; Ванстинзель М; Мейер Дж. (2011). «Фазовый сброс циркадных часов млекопитающих зависит от быстрого сдвига небольшой популяции нейронов кардиостимулятора» . ПЛОС ОДИН . 6 (9): 1–9. Бибкод : 2011PLoSO...625437R . дои : 10.1371/journal.pone.0025437 . ПМЦ 3178639 . ПМИД 21966529 .
^ Перейти обратно: ^а ^б Варела, Ф; Ж. Лашо; Э. Родригес; Ж.Мартиньери (2001). «Мозговая сеть: фазовая синхронизация и крупномасштабная интеграция». Обзоры природы Неврология . 2 (4): 229–239. дои : 10.1038/35067550 . ПМИД 11283746 . S2CID 18651043 .
^ Перейти обратно: ^а ^б ^с Эрментаут, Б. (1996). «Мембраны типа I, кривые фазового сброса и синхронность». Нейронные вычисления . 5. 8 (5): 979–1001. дои : 10.1162/neco.1996.8.5.979 . ПМИД 8697231 . S2CID 17168880 .
^ Гензель, Д.; Мато, Г.; Менье, К. (март 1995 г.). «Синхронность в возбуждающих нейронных сетях». Нейронные вычисления . 7 (2): 307–337. дои : 10.1162/neco.1995.7.2.307 . ПМИД 8974733 . S2CID 15130785 .
^ Ван, СГ; Мушаров М; Канавье С; Гаспарини С (июнь 2013 г.). «Пирамидные нейроны CA1 гиппокампа демонстрируют кривые фазового отклика 1 типа и возбудимость 1 типа» . Журнал нейрофизиологии . 109 (11): 2757–2766. дои : 10.1152/jn.00721.2012 . ПМЦ 3680797 . ПМИД 23468392 .
^ Перейти обратно: ^а ^б ^с ^д ^и ^ж ^г ^час Саусенг, П; Климеш В; Грубер В.Р.; Хансльмайр С; Фройнбергер Р; Доппельмайр М (8 июня 2007 г.). «Потенциальные компоненты, связанные с событиями, генерируются фазовым сбросом колебаний мозга? Критическая дискуссия». Нейронаука . 146 (4): 1435–44. doi : 10.1016/j.neuroscience.2007.03.014 . ПМИД 17459593 . S2CID 16148930 .
^ Неотофф, Теоден; Роберт Клюли; Скотт Арно; Тара Кек; Джон А. Уайт (15 сентября 2004 г.). «Эпилепсия в сетях маленького мира» . Журнал неврологии . 24 (37): 8075–8083. doi : 10.1523/jneurosci.1509-04.2004 . ПМК 6729784 . ПМИД 15371508 .
^ Джахангири, А; Дюран Д. (апрель 2011 г.). «Анализ фазового сброса высокой эпилептиформной активности калия в области CA3 гиппокампа крысы». Международный журнал нейронных систем . 21 (2): 127–138. дои : 10.1142/S0129065711002705 . ПМИД 21442776 .
^ Аксмахер, Николай; Флориан Морманн; Гильен Фернандес; Кристиан Э. Элджер; Юрген Фелл (24 января 2006 г.). «Формирование памяти путем нейронной синхронизации». Обзоры исследований мозга . 52 (1): 170–182. дои : 10.1016/j.brainresrev.2006.01.007 . ПМИД 16545463 . S2CID 665254 .
^ Ютрас, Майкл; Элизабет А. Буффало (18 марта 2010 г.). «Синхронная нервная активность и формирование памяти» . Нейробиология . 20 (2): 150–155. дои : 10.1016/j.conb.2010.02.006 . ПМЦ 2862842 . ПМИД 20303255 .
^ Ю, Шан; Дебин Хуанг; Вольф Сингер; Данко Николич (9 апреля 2008 г.). «Маленький мир нейронной синхронизации» . Кора головного мозга . 18 (12): 2891–2901. дои : 10.1093/cercor/bhn047 . ПМЦ 2583154 . ПМИД 18400792 .
^ О'Киф, Джон; Рекче, Майкл Л. (1993). «Фазовая связь между единицами места гиппокампа и тета-ритмом ЭЭГ». Гиппокамп . 3 (3): 317–330. дои : 10.1002/hipo.450030307 . ПМИД 8353611 . S2CID 6539236 .
^ Скэггс, Уильям Э.; и др. (1996). «Прецессия тета-фазы в гиппокампе». Гиппокамп . 6 (2): 149–172. doi : 10.1002/(sici)1098-1063(1996)6:2<149::aid-hipo6>3.0.co;2-k . ПМИД 8797016 . S2CID 15813385 .
^ Дженсен, Оле; Лисман, Джон Э. (1996). «Область CA3 гиппокампа предсказывает последовательности памяти: учитывая фазовую прецессию клеток места» . Обучение и память . 3 (2–3): 279–287. дои : 10.1101/lm.3.2-3.279 . ПМИД 10456097 .

[Theory1-1] Крог-Мадсен, Трин и др. «Нейронные генераторы с фазовым сбросом: топологическая теория в сравнении с реальным миром». Кривые фазового отклика в нейробиологии. Спрингер Нью-Йорк, 2012. 33–51.

[2] Чейслер, Калифорния; Р.Э. Кронауэр; Дж. С. Аллан; Дж. Ф. Даффи; М. Е. Джуэтт; Э. Н. Браун; Дж. М. Ронда (16 июня 1989 г.). «Яркий свет вызывает сильную (тип 0) перезагрузку циркадного водителя ритма человека». Наука . 244 (4910): 1328–1333. Бибкод : 1989Sci...244.1328C . дои : 10.1126/science.2734611 . ПМИД 2734611 .

[Scholar-3] Перейти обратно: ^а ^б ^с ^д ^и ^ж ^г Канавье, Кармен К. (2006). «Кривая фазового отклика» . Схоларпедия . 1 (12): 1332. Бибкод : 2006SchpJ...1.1332C . doi : 10.4249/scholarpedia.1332 .

[4] Ачутан, С.; Кармен Канавье (22 апреля 2009 г.). «Кривые фазового сброса определяют синхронизацию, фазовую синхронизацию и кластеризацию в сетях нейронных генераторов» . Журнал неврологии . 29 (16): 5218–5233. doi : 10.1523/jneurosci.0426-09.2009 . ПМЦ 2765798 . ПМИД 19386918 .

[Glass-5] Перейти обратно: ^а ^б Гласс, Л.; Майкл С. Макки (1988). От часов к хаосу: ритмы жизни . Принстон, Нью-Джерси: Издательство Принстонского университета. ISBN 9780691084961 .

[Kuramoto-6] Курамото, Йошики (1984). Химические колебания, волны и турбулентность . Берлин, Нью-Йорк: Springer-Verlag. ISBN 978-0387133225 .

[7] Уинфри, Артур Т. (1967). «Биологические ритмы и поведение популяций связанных осцилляторов». Журнал теоретической биологии . 16 (1): 15–42. Бибкод : 1967JThBi..16...15W . дои : 10.1016/0022-5193(67)90051-3 . ПМИД 6035757 .

[Theory-8] Перейти обратно: ^а ^б ^с ^д ^и ^ж ^г Канавье, Кармен; С. Ачутан (2010). «Генератор с импульсной связью и кривая сброса фазы» . Математические биологические науки . 226 (2): 77–96. дои : 10.1016/j.mbs.2010.05.001 . ПМК 3022482 . ПМИД 20460132 .

[Circ-9] Ролинг, Джос Х.Т; Вандерлист Х; Мишель С; Ванстинзель М; Мейер Дж. (2011). «Фазовый сброс циркадных часов млекопитающих зависит от быстрого сдвига небольшой популяции нейронов кардиостимулятора» . ПЛОС ОДИН . 6 (9): 1–9. Бибкод : 2011PLoSO...625437R . дои : 10.1371/journal.pone.0025437 . ПМЦ 3178639 . ПМИД 21966529 .

[Varela-10] Перейти обратно: ^а ^б Варела, Ф; Ж. Лашо; Э. Родригес; Ж.Мартиньери (2001). «Мозговая сеть: фазовая синхронизация и крупномасштабная интеграция». Обзоры природы Неврология . 2 (4): 229–239. дои : 10.1038/35067550 . ПМИД 11283746 . S2CID 18651043 .

[Ermen-11] Перейти обратно: ^а ^б ^с Эрментаут, Б. (1996). «Мембраны типа I, кривые фазового сброса и синхронность». Нейронные вычисления . 5. 8 (5): 979–1001. дои : 10.1162/neco.1996.8.5.979 . ПМИД 8697231 . S2CID 17168880 .

[12] Гензель, Д.; Мато, Г.; Менье, К. (март 1995 г.). «Синхронность в возбуждающих нейронных сетях». Нейронные вычисления . 7 (2): 307–337. дои : 10.1162/neco.1995.7.2.307 . ПМИД 8974733 . S2CID 15130785 .

[Wang-13] Ван, СГ; Мушаров М; Канавье С; Гаспарини С (июнь 2013 г.). «Пирамидные нейроны CA1 гиппокампа демонстрируют кривые фазового отклика 1 типа и возбудимость 1 типа» . Журнал нейрофизиологии . 109 (11): 2757–2766. дои : 10.1152/jn.00721.2012 . ПМЦ 3680797 . ПМИД 23468392 .

[ERP-14] Перейти обратно: ^а ^б ^с ^д ^и ^ж ^г ^час Саусенг, П; Климеш В; Грубер В.Р.; Хансльмайр С; Фройнбергер Р; Доппельмайр М (8 июня 2007 г.). «Потенциальные компоненты, связанные с событиями, генерируются фазовым сбросом колебаний мозга? Критическая дискуссия». Нейронаука . 146 (4): 1435–44. doi : 10.1016/j.neuroscience.2007.03.014 . ПМИД 17459593 . S2CID 16148930 .

[Epi-15] Неотофф, Теоден; Роберт Клюли; Скотт Арно; Тара Кек; Джон А. Уайт (15 сентября 2004 г.). «Эпилепсия в сетях маленького мира» . Журнал неврологии . 24 (37): 8075–8083. doi : 10.1523/jneurosci.1509-04.2004 . ПМК 6729784 . ПМИД 15371508 .

[Analysis-16] Джахангири, А; Дюран Д. (апрель 2011 г.). «Анализ фазового сброса высокой эпилептиформной активности калия в области CA3 гиппокампа крысы». Международный журнал нейронных систем . 21 (2): 127–138. дои : 10.1142/S0129065711002705 . ПМИД 21442776 .

[17] Аксмахер, Николай; Флориан Морманн; Гильен Фернандес; Кристиан Э. Элджер; Юрген Фелл (24 января 2006 г.). «Формирование памяти путем нейронной синхронизации». Обзоры исследований мозга . 52 (1): 170–182. дои : 10.1016/j.brainresrev.2006.01.007 . ПМИД 16545463 . S2CID 665254 .

[18] Ютрас, Майкл; Элизабет А. Буффало (18 марта 2010 г.). «Синхронная нервная активность и формирование памяти» . Нейробиология . 20 (2): 150–155. дои : 10.1016/j.conb.2010.02.006 . ПМЦ 2862842 . ПМИД 20303255 .

[19] Ю, Шан; Дебин Хуанг; Вольф Сингер; Данко Николич (9 апреля 2008 г.). «Маленький мир нейронной синхронизации» . Кора головного мозга . 18 (12): 2891–2901. дои : 10.1093/cercor/bhn047 . ПМЦ 2583154 . ПМИД 18400792 .

[20] О'Киф, Джон; Рекче, Майкл Л. (1993). «Фазовая связь между единицами места гиппокампа и тета-ритмом ЭЭГ». Гиппокамп . 3 (3): 317–330. дои : 10.1002/hipo.450030307 . ПМИД 8353611 . S2CID 6539236 .

[21] Скэггс, Уильям Э.; и др. (1996). «Прецессия тета-фазы в гиппокампе». Гиппокамп . 6 (2): 149–172. doi : 10.1002/(sici)1098-1063(1996)6:2<149::aid-hipo6>3.0.co;2-k . ПМИД 8797016 . S2CID 15813385 .

[22] Дженсен, Оле; Лисман, Джон Э. (1996). «Область CA3 гиппокампа предсказывает последовательности памяти: учитывая фазовую прецессию клеток места» . Обучение и память . 3 (2–3): 279–287. дои : 10.1101/lm.3.2-3.279 . ПМИД 10456097 .

[1]

[2]

[3]

[4]

[5]

[6]

[7]

[8]

[9]

[10]

[11]

[12]

[13]

[14]

[15]

[16]

[17]

[18]

[19]

[20]

[21]

[22]