Лево-правая асимметрия

В развития биологии лево-правая асимметрия ( LR-асимметрия ) — это процесс на ранних стадиях эмбрионального развития , который нарушает нормальную симметрию в двустороннем эмбрионе . У позвоночных лево-правая асимметрия устанавливается на ранних стадиях развития в структуре, называемой лево-правым организатором (название которой варьируется в зависимости от вида), и приводит к активации различных сигнальных путей слева и справа от эмбриона. ^[1] Это, в свою очередь, приводит к развитию LR-асимметрии в некоторых органах у взрослых, таких как наклон сердца , разное количество долей легких на каждой стороне тела, а также положение желудка и селезенки на правой стороне тела. ^[2] Если этот процесс у людей происходит неправильно, это может привести к гетеротаксии или обратному расположению .

LR-асимметрия распространена у всех животных , включая беспозвоночных . Примеры асимметрии LR у беспозвоночных включают большие и малые клешни краба -скрипача , асимметричное скручивание кишечника у Drosophila melanogaster , а также правое (по часовой стрелке) и левое (против часовой стрелки) скручивание брюхоногих моллюсков . Эта асимметрия может быть ограничена конкретным органом или особенностью, как у краба, или выражаться по всему телу, как у улиток.

Основа развития

У разных видов развились разные механизмы формирования паттерна LR. Например, реснички имеют решающее значение для формирования LR-паттерна у многих видов позвоночных, таких как люди, грызуны, рыбы и лягушки, но у других видов, таких как рептилии, птицы и свиньи, развивается LR-асимметрия без ресничек. ^[3]

Позвоночные животные, зависимые от ресничек

Название организатора LR варьируется у разных видов и, таким образом, включает узел у мышей, крышу гастроцеля у лягушки и Купферов пузырек у рыбок данио. ^[4] В каждом случае организатор LR находится на дорсальной стороне эмбриона, и каждая клетка-организатор имеет единственную ресничку, расположенную на задней стороне клетки. Сочетание расположения клеток дорсальной поверхности с задним расположением ресничек означает, что при вращении ресничек создается левый поток по поверхности организатора. ^[5] Поток вызывает потерю Cerl2 и повышенную экспрессию Nodal на левой стороне организатора, хотя есть некоторые споры, происходит ли это из-за химического/белкового сигнала или из-за того, что клетки физически воспринимают поток. ^[1] В любом случае сигнал затем передается в мезодерму левой латеральной пластинки , где он активирует дальнейший сигнальный каскад генов, включая Nodal , Pitx2 и Lefty2 .

Реснички независимые позвоночные

У кур LR-асимметрия устанавливается в структуре, называемой узлом Гензена. В отличие от большинства других позвоночных, считается, что в этом процессе не участвуют реснички, поскольку (i) узел Генсена не имеет подвижных ресничек и (ii) в отличие от других видов, мутации, влияющие на образование ресничек, не вызывают дефектов латерализации у кур. ^[6] Вместо этого цыплята устанавливают LR-асимметрию посредством асимметричных перестроек клеток, что приводит к движению клеток влево возле узла Гензена. ^[7]

Другое исследование показало, что у свиней нет ресничек в левом и правом органайзере, что позволяет предположить, что у свиней также есть альтернативный, независимый от ресничек механизм установления LR-асимметрии. ^[8]

вторичноротые беспозвоночные

Недавно работа показала, что путь Nodal-Pitx2 присутствует и функционирует у вторичноротых беспозвоночных ( оболочники, морские ежи). ^[9]^[10] У оболочниковых ( асцидий ) Ciona интестиналиса и Halocynthia roretzi Nodal экспрессируется на левой стороне развивающегося эмбриона и приводит к последующей экспрессии Pitx2. Сообщается, что на более ранних стадиях аналогичные ионные каналы H+/K+ АТФазы необходимы для правильного формирования лево-правого паттерна. ^[9] Хотя роль ресничек здесь все еще неясна, одно исследование показывает, что крупномасштабные движения эмбриона необходимы для детерминации влево-вправо у H. roretzi и что это движение, возможно, достигается за счет движений ресничек. ^[11]

У морского ежа Nodal экспрессируется на правой стороне эмбриона, в отличие от оболочников и позвоночных на левой стороне. ^[10] Поскольку протостомы , по-видимому, также экспрессируют Nodal на правой стороне, а не на левой (обсуждается ниже), некоторые предположили, что это дает дополнительные доказательства гипотезы дорсовентральной инверсии . ^[12]

Протостомы

Экдисозоа

Хотя D. melanogaster и нематода Caenorhabditis elegans действительно демонстрируют лево-правую асимметрию, сам сигнальный путь Nodal отсутствует у Ecdysozoa. ^[12] Вместо этого было обнаружено, что регуляторы цитоскелета, такие как Myo31DF, нетрадиционный миозин типа ID, контролируют лево-правую асимметрию в системах органов, таких как гениталии. ^[13]

Лофотрохозоа

В отличие от Ecdysozoa, пути Nodal-Pitx2 были идентифицированы во многих линиях Lophotrochozoans . ^[14] У брахиопод и моллюсков эти гены экспрессируются асимметрично справа. ^[14] У Platyhelminthes, кольчатых червей и нерметов отсутствует ортолог Nodal, а вместо этого они экспрессируют только Pitx2, который экспрессируется в связи с нервной системой. ^[14]

Лево-правая асимметрия тела у брюхоногих моллюсков.

У брюхоногих моллюсков наблюдается инверсия всего тела в виде хирального (правого, левого) скручивания. Хотя правосторонняя спиральная спираль является наиболее распространенной, поскольку она наблюдается у 90–99% современных видов, левосторонние виды все еще встречались много раз. ^[15]

Основы развития намотки оболочки

Брюхоногие моллюски подвергаются спиральному расщеплению , характерному для лофотрохозойных. При делении эмбриона квартеты клеток ориентированы под углом друг к другу. У улитки Lymnaea stagnalis направление вращения во время первого деления клеток сигнализирует о том, будет ли взрослая особь демонстрировать правое или левостороннее скручивание. ^[16] На третьем дроблении (8-клеточная стадия) веретена у правосторонних улиток наклонены по часовой стрелке, тогда как у левых улиток они направлены против часовой стрелки. ^[17] Более того, инъекция левых яиц L. peregra с цитоплазмой правых яиц до образования второго полярного тельца изменит полярность левых эмбрионов. ^[18] Эти данные показывают, что хиральность передается по наследству и передается по материнской линии у Lymnaea . ^[16]^[17]^[18]

Несколько исследований начали изучать молекулярную основу этого наследования. Nodal и Pitx2 экспрессируются на разных сторонах эмбриона L. stagnalis в зависимости от его хиральности – правая для правосторонней, левая для левосторонней. ^[19] Ниже Nodal, декапентаплегический (dpp), наблюдается тот же паттерн экспрессии. ^[20] У блюдечек (брюхоногих моллюсков без спирального панциря) dpp экспрессируется симметрично у Patella vulgata и Nipponacmea fuscoviridis . ^[20] Кроме того, было показано, что у N. fuscoviridis dpp стимулирует пролиферацию клеток. ^[21]

Выше Nodal Lsdia1/2 участвует в контроле хиральности L. stagnalis . ^[22]^[23] Дэвисон и др. (2016) картировали «локус хиральности» в области размером 0,4 Мб и определили, что Lsdia2 является вероятным кандидатом для определения правосторонней или левосторонней спирали. ^[22] Это ген формина, связанный с диафаном, участвующий в формировании цитоскелета. ^[22] Правосторонние эмбрионы, обработанные препаратами, ингибирующими активность формина, фенокопировали левостороннее состояние. Параллельная работа Kuroda et al. (2016) идентифицировали тот же ген Lsdia2 (в своем исследовании названный Lsdia1 ), но не смогли воспроизвести результаты ингибирования формина в исследовании Davison et al. изучать. ^[23] Кроме того, Курода и др. (2016) не обнаружили асимметрично экспрессируемого Lsdia2 , как это было замечено Davison et al. (2016) исследование.

См. также

Ссылки

^ Перейти обратно: ^а ^б Литтл, РБ; Норрис, ДП (февраль 2021 г.). «Право, лево и реснички: Как устанавливается асимметрия». Семинары по клеточной биологии и биологии развития . 110 : 11–18. дои : 10.1016/j.semcdb.2020.06.003 . ПМИД 32571625 . S2CID 219984175 .
^ Блюм, М; Отт, Т. (2 апреля 2018 г.). «Животная асимметрия лево-право» . Современная биология . 28 (7): Р301–Р304. Бибкод : 2018CBio...28.R301B . дои : 10.1016/j.cub.2018.02.073 . ПМИД 29614284 . S2CID 4613375 .
^ Хамада, Х; Тэм, П. (2020). «Разнообразие стратегий нарушения лево-правой симметрии у животных» . F1000Исследования . 9 : 123. дои : 10.12688/f1000research.21670.1 . ПМК 7043131 . ПМИД 32148774 .
^ Блюм, М; Фейстель, К; Тамбергер, Т; Швейкерт, А. (апрель 2014 г.). «Эволюция и сохранение механизмов формирования левого и правого паттернов» . Разработка . 141 (8): 1603–13. дои : 10.1242/dev.100560 . ПМИД 24715452 . S2CID 871667 .
^ Хамада, Х; Тэм, ПП (2014). «Механизмы лево-правой асимметрии и паттернов: водитель, медиатор и ответчик» . Отчеты F1000Prime . 6 : 110. дои : 10.12703/P6-110 . ПМК 4275019 . ПМИД 25580264 .
^ Дасгупта, Агник; Амак, Джеффри Д. (19 декабря 2016 г.). «Реснички в лево-правом рисунке позвоночных» . Философские труды Королевского общества B: Биологические науки . 371 (1710): 20150410. doi : 10.1098/rstb.2015.0410 . ПМК 5104509 . ПМИД 27821522 .
^ Грос, Джером; Фейстель, Керстин; Вибан, Кристоф; Блюм, Мартин; Табин, Клиффорд Дж. (15 мая 2009 г.). «Движения клеток в узле Генсена устанавливают лево/правую асимметричную экспрессию генов у цыпленка» . Наука . 324 (5929): 941–944. Бибкод : 2009Sci...324..941G . дои : 10.1126/science.1172478 . ПМК 2993078 . ПМИД 19359542 .
^ Хамада, Хироши; Тэм, Патрик (19 февраля 2020 г.). «Разнообразие стратегий нарушения лево-правой симметрии у животных» . F1000Исследования . 9 : 123. дои : 10.12688/f1000research.21670.1 . ПМК 7043131 . ПМИД 32148774 .
^ Перейти обратно: ^а ^б Шимелд, Себастьян М.; Левин, Майкл (1 июня 2006 г.). «Доказательства регуляции лево-правой асимметрии у Ciona кишечной с помощью потока ионов» . Динамика развития . 235 (6): 1543–1553. дои : 10.1002/dvdy.20792 . ISSN 1097-0177 . ПМИД 16586445 .
^ Перейти обратно: ^а ^б Молина, М. Долорес; де Крозе, Ноэми; Хайо, Эммануэль; Лепаж, Тьерри (01 августа 2013 г.). «Узловой: хозяин и командир дорсально-вентральной и лево-правой осей у эмбриона морского ежа». Текущее мнение в области генетики и развития . Механизмы развития, закономерности и эволюция. 23 (4): 445–453. дои : 10.1016/j.где.2013.04.010 . ПМИД 23769944 .
^ Нисиде, Кадзухико; Мугитани, Мичио; Кумано, Гаку; Нисида, Хироки (15 апреля 2012 г.). «Вращение нейрулы определяет лево-правую асимметрию у личинок асцидийных головастиков» . Развитие 139 (8): 1467–1475. дои : 10.1242/dev.076083 . ISSN 0950-1991 . ПМИД 22399684 .
^ Перейти обратно: ^а ^б Кутелис Дж. Б., Гонсалес-Моралес Н., Жеминар К. и Носелли С. (2014). Разнообразие и конвергенция механизмов установления Л/П асимметрии у многоклеточных животных. Отчеты EMBO , e201438972.
^ Спедер, Полина; Адам, Геза; Носелли, Стефан (6 апреля 2006 г.). «Нетрадиционный миозин типа ID контролирует лево-правую асимметрию у дрозофилы». Природа . 440 (7085): 803–807. Бибкод : 2006Natur.440..803S . дои : 10.1038/nature04623 . ISSN 0028-0836 . ПМИД 16598259 . S2CID 4412156 .
^ Перейти обратно: ^а ^б ^с Мартин-Дюран, Хосе М.; Веллутини, Бруно К.; Хейнол, Андреас (19 декабря 2016 г.). «Эмбриональная хиральность и эволюция спиральной лево-правой асимметрии» . Фил. Пер. Р. Сок. Б. 371 (1710): 20150411. doi : 10.1098/rstb.2015.0411 . ISSN 0962-8436 . ПМК 5104510 . ПМИД 27821523 .
^ Асами, Такахиро; Коуи, Роберт Х.; Обаяси, Како (1 января 1998 г.). «Эволюция зеркальных изображений в результате сексуально асимметричного брачного поведения у улиток-гермафродитов». Американский натуралист . 152 (2): 225–236. дои : 10.1086/286163 . JSTOR 10.1086/286163 . ПМИД 18811387 . S2CID 35119643 .
^ Перейти обратно: ^а ^б Мещеряков В.Н.; Белоусов, Л. В. (1975). «Асимметричные вращения бластомеров при раннем дроблении брюхоногих». Архив биологии развития Вильгельма Ру . 177 (3): 193–203. дои : 10.1007/BF00848080 . ISSN 0340-0794 . ПМИД 28304794 . S2CID 12448973 .
^ Перейти обратно: ^а ^б Сибазаки, Юичиро; Симидзу, Михо; Курода, Рэйко (24 августа 2004 г.). «Рукость тела управляется генетически детерминированной цитоскелетной динамикой раннего эмбриона» . Современная биология . 14 (16): 1462–1467. Бибкод : 2004CBio...14.1462S . дои : 10.1016/j.cub.2004.08.018 . ПМИД 15324662 .
^ Перейти обратно: ^а ^б Фриман, Гэри; Лунделиус, Джудит В. (1982). «Генетика развития правосторонности и левосторонности у брюхоногих моллюсков Lymnaea peregra». Архив биологии развития Вильгельма Ру . 191 (2): 69–83. дои : 10.1007/BF00848443 . ISSN 0340-0794 . ПМИД 28305091 . S2CID 547508 .
^ Гранде, Кристина; Патель, Нипам Х. (19 февраля 2009 г.). «Узловая передача сигналов участвует в лево-правой асимметрии у улиток» . Природа . 457 (7232): 1007–1011. Бибкод : 2009Natur.457.1007G . дои : 10.1038/nature07603 . ISSN 0028-0836 . ПМК 2661027 . ПМИД 19098895 .
^ Перейти обратно: ^а ^б Симидзу, Кейсуке; Иидзима, Минору; Сетиамарга, Дэвин Х.Э.; Сарашина, Исао; Кудо, Тецухиро; Асами, Такахиро; Гиттенбергер, Эди; Эндо, Казуёси (01 января 2013 г.). «Лева-правая асимметричная экспрессия dpp в мантии брюхоногих моллюсков коррелирует с асимметричным скручиванием раковины» . ЭвоДево . 4 (1): 15. дои : 10.1186/2041-9139-4-15 . ISSN 2041-9139 . ПМК 3680195 . ПМИД 23711320 .
^ Курита, Ёсихиса; Вада, Хироши (27 апреля 2011 г.). «Доказательства того, что перекручивание брюхоногих моллюсков обусловлено асимметричной пролиферацией клеток, активируемой передачей сигналов TGF-β» . Письма по биологии . 7 (5): 759–762. дои : 10.1098/rsbl.2011.0263 . ISSN 1744-9561 . ПМК 3169068 . ПМИД 21525052 .
^ Перейти обратно: ^а ^б ^с Дэвисон, Ангус; Макдауэлл, Гэри С.; Холден, Дженнифер М.; Джонсон, Харриет Ф.; Куцовулос, Георгиос Д.; Лю, М. Морин; Юльпио, Пако; Рой, Франс Ван; Уэйд, Кристофер М. (2016). «Формин связан с лево-правой асимметрией у прудовой улитки и лягушки» . Современная биология . 26 (5): 654–660. Бибкод : 2016CBio...26..654D . дои : 10.1016/j.cub.2015.12.071 . ПМЦ 4791482 . ПМИД 26923788 .
^ Перейти обратно: ^а ^б Курода, Рэйко; Фудзикура, Абэ, Масанори; Асакава, Симидзу, Михо; Итикава, Футаба, Хироми (06 октября 2016 г.) . и хиральность у улиток» . Scientific Reports . 6 : 34809. Bibcode : ...634809K . doi : 10.1038/srep34809 . ISSN 2045-2322 . PMC 5052593. 2016NatSR PMID 27708420 .

[Right,_left_and_cilia:_How_asymmetr-1] Перейти обратно: ^а ^б Литтл, РБ; Норрис, ДП (февраль 2021 г.). «Право, лево и реснички: Как устанавливается асимметрия». Семинары по клеточной биологии и биологии развития . 110 : 11–18. дои : 10.1016/j.semcdb.2020.06.003 . ПМИД 32571625 . S2CID 219984175 .

[2] Блюм, М; Отт, Т. (2 апреля 2018 г.). «Животная асимметрия лево-право» . Современная биология . 28 (7): Р301–Р304. Бибкод : 2018CBio...28.R301B . дои : 10.1016/j.cub.2018.02.073 . ПМИД 29614284 . S2CID 4613375 .

[3] Хамада, Х; Тэм, П. (2020). «Разнообразие стратегий нарушения лево-правой симметрии у животных» . F1000Исследования . 9 : 123. дои : 10.12688/f1000research.21670.1 . ПМК 7043131 . ПМИД 32148774 .

[4] Блюм, М; Фейстель, К; Тамбергер, Т; Швейкерт, А. (апрель 2014 г.). «Эволюция и сохранение механизмов формирования левого и правого паттернов» . Разработка . 141 (8): 1603–13. дои : 10.1242/dev.100560 . ПМИД 24715452 . S2CID 871667 .

[5] Хамада, Х; Тэм, ПП (2014). «Механизмы лево-правой асимметрии и паттернов: водитель, медиатор и ответчик» . Отчеты F1000Prime . 6 : 110. дои : 10.12703/P6-110 . ПМК 4275019 . ПМИД 25580264 .

[6] Дасгупта, Агник; Амак, Джеффри Д. (19 декабря 2016 г.). «Реснички в лево-правом рисунке позвоночных» . Философские труды Королевского общества B: Биологические науки . 371 (1710): 20150410. doi : 10.1098/rstb.2015.0410 . ПМК 5104509 . ПМИД 27821522 .

[7] Грос, Джером; Фейстель, Керстин; Вибан, Кристоф; Блюм, Мартин; Табин, Клиффорд Дж. (15 мая 2009 г.). «Движения клеток в узле Генсена устанавливают лево/правую асимметричную экспрессию генов у цыпленка» . Наука . 324 (5929): 941–944. Бибкод : 2009Sci...324..941G . дои : 10.1126/science.1172478 . ПМК 2993078 . ПМИД 19359542 .

[8] Хамада, Хироши; Тэм, Патрик (19 февраля 2020 г.). «Разнообразие стратегий нарушения лево-правой симметрии у животных» . F1000Исследования . 9 : 123. дои : 10.12688/f1000research.21670.1 . ПМК 7043131 . ПМИД 32148774 .

[:2-9] Перейти обратно: ^а ^б Шимелд, Себастьян М.; Левин, Майкл (1 июня 2006 г.). «Доказательства регуляции лево-правой асимметрии у Ciona кишечной с помощью потока ионов» . Динамика развития . 235 (6): 1543–1553. дои : 10.1002/dvdy.20792 . ISSN 1097-0177 . ПМИД 16586445 .

[:3-10] Перейти обратно: ^а ^б Молина, М. Долорес; де Крозе, Ноэми; Хайо, Эммануэль; Лепаж, Тьерри (01 августа 2013 г.). «Узловой: хозяин и командир дорсально-вентральной и лево-правой осей у эмбриона морского ежа». Текущее мнение в области генетики и развития . Механизмы развития, закономерности и эволюция. 23 (4): 445–453. дои : 10.1016/j.где.2013.04.010 . ПМИД 23769944 .

[11] Нисиде, Кадзухико; Мугитани, Мичио; Кумано, Гаку; Нисида, Хироки (15 апреля 2012 г.). «Вращение нейрулы определяет лево-правую асимметрию у личинок асцидийных головастиков» . Развитие 139 (8): 1467–1475. дои : 10.1242/dev.076083 . ISSN 0950-1991 . ПМИД 22399684 .

[:1-12] Перейти обратно: ^а ^б Кутелис Дж. Б., Гонсалес-Моралес Н., Жеминар К. и Носелли С. (2014). Разнообразие и конвергенция механизмов установления Л/П асимметрии у многоклеточных животных. Отчеты EMBO , e201438972.

[13] Спедер, Полина; Адам, Геза; Носелли, Стефан (6 апреля 2006 г.). «Нетрадиционный миозин типа ID контролирует лево-правую асимметрию у дрозофилы». Природа . 440 (7085): 803–807. Бибкод : 2006Natur.440..803S . дои : 10.1038/nature04623 . ISSN 0028-0836 . ПМИД 16598259 . S2CID 4412156 .

[:4-14] Перейти обратно: ^а ^б ^с Мартин-Дюран, Хосе М.; Веллутини, Бруно К.; Хейнол, Андреас (19 декабря 2016 г.). «Эмбриональная хиральность и эволюция спиральной лево-правой асимметрии» . Фил. Пер. Р. Сок. Б. 371 (1710): 20150411. doi : 10.1098/rstb.2015.0411 . ISSN 0962-8436 . ПМК 5104510 . ПМИД 27821523 .

[15] Асами, Такахиро; Коуи, Роберт Х.; Обаяси, Како (1 января 1998 г.). «Эволюция зеркальных изображений в результате сексуально асимметричного брачного поведения у улиток-гермафродитов». Американский натуралист . 152 (2): 225–236. дои : 10.1086/286163 . JSTOR 10.1086/286163 . ПМИД 18811387 . S2CID 35119643 .

[:5-16] Перейти обратно: ^а ^б Мещеряков В.Н.; Белоусов, Л. В. (1975). «Асимметричные вращения бластомеров при раннем дроблении брюхоногих». Архив биологии развития Вильгельма Ру . 177 (3): 193–203. дои : 10.1007/BF00848080 . ISSN 0340-0794 . ПМИД 28304794 . S2CID 12448973 .

[:6-17] Перейти обратно: ^а ^б Сибазаки, Юичиро; Симидзу, Михо; Курода, Рэйко (24 августа 2004 г.). «Рукость тела управляется генетически детерминированной цитоскелетной динамикой раннего эмбриона» . Современная биология . 14 (16): 1462–1467. Бибкод : 2004CBio...14.1462S . дои : 10.1016/j.cub.2004.08.018 . ПМИД 15324662 .

[:7-18] Перейти обратно: ^а ^б Фриман, Гэри; Лунделиус, Джудит В. (1982). «Генетика развития правосторонности и левосторонности у брюхоногих моллюсков Lymnaea peregra». Архив биологии развития Вильгельма Ру . 191 (2): 69–83. дои : 10.1007/BF00848443 . ISSN 0340-0794 . ПМИД 28305091 . S2CID 547508 .

[19] Гранде, Кристина; Патель, Нипам Х. (19 февраля 2009 г.). «Узловая передача сигналов участвует в лево-правой асимметрии у улиток» . Природа . 457 (7232): 1007–1011. Бибкод : 2009Natur.457.1007G . дои : 10.1038/nature07603 . ISSN 0028-0836 . ПМК 2661027 . ПМИД 19098895 .

[:8-20] Перейти обратно: ^а ^б Симидзу, Кейсуке; Иидзима, Минору; Сетиамарга, Дэвин Х.Э.; Сарашина, Исао; Кудо, Тецухиро; Асами, Такахиро; Гиттенбергер, Эди; Эндо, Казуёси (01 января 2013 г.). «Лева-правая асимметричная экспрессия dpp в мантии брюхоногих моллюсков коррелирует с асимметричным скручиванием раковины» . ЭвоДево . 4 (1): 15. дои : 10.1186/2041-9139-4-15 . ISSN 2041-9139 . ПМК 3680195 . ПМИД 23711320 .

[21] Курита, Ёсихиса; Вада, Хироши (27 апреля 2011 г.). «Доказательства того, что перекручивание брюхоногих моллюсков обусловлено асимметричной пролиферацией клеток, активируемой передачей сигналов TGF-β» . Письма по биологии . 7 (5): 759–762. дои : 10.1098/rsbl.2011.0263 . ISSN 1744-9561 . ПМК 3169068 . ПМИД 21525052 .

[:9-22] Перейти обратно: ^а ^б ^с Дэвисон, Ангус; Макдауэлл, Гэри С.; Холден, Дженнифер М.; Джонсон, Харриет Ф.; Куцовулос, Георгиос Д.; Лю, М. Морин; Юльпио, Пако; Рой, Франс Ван; Уэйд, Кристофер М. (2016). «Формин связан с лево-правой асимметрией у прудовой улитки и лягушки» . Современная биология . 26 (5): 654–660. Бибкод : 2016CBio...26..654D . дои : 10.1016/j.cub.2015.12.071 . ПМЦ 4791482 . ПМИД 26923788 .

[:10-23] Перейти обратно: ^а ^б Курода, Рэйко; Фудзикура, Абэ, Масанори; Асакава, Симидзу, Михо; Итикава, Футаба, Хироми (06 октября 2016 г.) . и хиральность у улиток» . Scientific Reports . 6 : 34809. Bibcode : ...634809K . doi : 10.1038/srep34809 . ISSN 2045-2322 . PMC 5052593. 2016NatSR PMID 27708420 .

[1]

[2]

[3]

[4]

[5]

[6]

[7]

[8]

[9]

[10]

[11]

[12]

[13]

[14]

[15]

[16]

[17]

[18]

[19]

[20]

[21]

[22]

[23]