Котезия собралась

Котезия собралась
	C. congregata на червях Manduca sexta
	Duration: 17 seconds.0:17
	самца C. congregata Брачная песня
Научная классификация
Домен:	Эукариоты
Королевство:	животное
Тип:	Членистоногие
Сорт:	Насекомое
Заказ:	Перепончатокрылые
Семья:	Бракониды
Род:	Котезия
Разновидность:	С. в сборе
Биномиальное имя
	Котезия собралась ; ( Сэй , 1836)
Синонимы
	Microgaster congregata Say , 1836 г. ; Apanteles congregata ( Сэй , 1838) ; Апантелес в сборе ; Microgaster utilis, французский, 1880 г. ; Cotesia utilis (французский, 1880 г.) ; Апантелес (Протапантелес) Август Вирек, 1917 г. ; Cotesia augusta (четырехугольник, 1917 г.) ;

Cotesia congregata — -паразитоид оса рода Cotesia . Род особенно известен использованием полиднавирусов . Паразитоиды отличаются от настоящих паразитов тем, что паразитоид в конечном итоге убивает своего хозяина или иным образом стерилизует его.

Жизненный цикл

Взрослые осы откладывают яйца в табачного рогового червя ( Manduca sexta ) и томатного рогового червя ( Manduca quinquemaculata ) личинки во 2-м или 3-м возрасте (каждый возраст представляет собой стадию между линьками, т.е. второй возраст - это стадия жизни после первой линьки и до вторая линька) и одновременно с этим впрыскивает симбиотические в гемоцель хозяина вирусы вместе с некоторым количеством яда . Вирусы сбивают внутренние защитные реакции рогового червя. Яйца вылупляются в гемоцеле хозяина в течение двух-трех дней и одновременно выделяют специальные клетки из серозной оболочки яйца. Эти особые клетки, называемые тератоцитами , растут и превращаются в гигантские клетки, видимые невооруженным глазом. Тератоциты выделяют гормоны, которые работают в тандеме с вирусом и ядом осы, останавливая развитие хозяина. ^{[ 2 ]} После вылупления гусеницы личинки осы претерпевают 2 линьки внутри гемоцеля гусеницы-хозяина, а через 12–16 дней после откладки яиц личинки осы 3-го возраста выходят из гусеницы и прядут коконы, из которых взрослые осы вылетают примерно через 4–16 дней. 8 дней спустя. ^{[ 3 ]}

Не все личинки паразита успешно выходят из хозяина. Вскрытие послевсходовых гусениц выявило три категории оставшихся личинок: ^{[ 4 ]}

Мертвые или умирающие личинки ос на различных стадиях развития, частично или полностью инкапсулированные иммунной системой хозяина. Паразит обладает значительными иммунодепрессивными способностями, но иммунная система хозяина способна частично восстановиться в течение нескольких дней, поэтому они могли быть инкапсулированы на очень поздней стадии.
Личинки ос, которые были живы, но имели замедленный рост по сравнению с другими личинками и, возможно, не смогли достичь второй возрастной стадии.
Личинки осы второго возраста аналогичны успешно вылупившимся.

У этого насекомого самые короткие среди животных жгутиковые сперматозоиды — длиной 6,6 мкм (ядро и жгутик), что в 8800 раз короче самых длинных из них ( Drosophila bifurca ). ^{[ 5 ]}

Куколки Cotesia сами могут быть гиперпаразитированы осами рода Hypopteromalus . ^{[ 6 ]}

Полиднавирусный симбиоз

Важным аспектом симбиотического полиднавируса является тот факт, что вирус не реплицируется и не может реплицироваться самостоятельно — он не содержит генов, необходимых для репликации самого себя. Вместо этого гены, кодирующие вирус, содержатся в геноме осы. В яичнике осы содержатся специальные клетки, называемые клетками чашечки , которые у самок производят частицы вириона. Осы-самцы содержат вирусную последовательность, но не способны ее производить. Белки и генетическая нагрузка вируса производятся этими клетками, а вирионы собираются внутри ядра этих клеток. По мере взросления самки ядерная мембрана растворяется, а затем и клеточная мембрана, высвобождая вирионы и клеточный мусор в просвет яйцевода. Фагоцитарные клетки уберут мусор, и вирионы будут введены в организм хозяина вместе с яйцами и ядом после откладки яиц. ^{[ 7 ]}^{[ 8 ]}

Среднестатистическая самка осы производит более 600 нг вирусной ДНК в каждом яичнике, что более чем достаточно для ее жизни. Средняя самка за свою жизнь откладывает 1757 +/- 945 яиц, и на одно яйцо вводится только 0,1 нг вирусной ДНК. ^{[ 7 ]}^{[ 8 ]}

Воздействие вируса на хозяина

Полиднавирус серьезно мешает развитию хозяина Manduca sexta . Зараженные хозяева не подвергаются метаморфозу , а хозяева с особенно большим количеством паразитов могут достигать более высокого веса в первые несколько возрастов, чем неинфицированные хозяева. ^{[ 9 ]} Однако большинство хозяев весят меньше, чем незараженные гусеницы. ^{[ 9 ]} а после того, как они достигнут пятого возраста, норма кормления уменьшится, в результате чего их вес значительно снизится. ^{[ 10 ]} Зараженный хозяин иногда достигает сверхштатного шестого возраста. ^{[ 10 ]} если внутри него присутствует большое количество личинок паразита. ^{[ 4 ]}^{[ 11 ]} Это связано с тем, что среди более крупной популяции паразитов будет усиливаться конкуренция за ресурсы, что заставит их развиваться медленнее. ^{[ 4 ]} Напротив, паразиты могут появиться на четвертом или даже третьем возрасте, если их меньше среднего. При меньшей конкуренции за ресурсы они будут развиваться быстрее и быстрее будут готовы к появлению.

В некоторых случаях ни один из паразитов не выходит из хозяина шестого возраста. Все они либо умрут, либо не смогут появиться на свет. ^{[ 4 ]} Хозяева в этом случае были бы достаточно большими, чтобы окуклиться в конце пятого возраста. Однако у зараженных паразитами гусениц гораздо более высокий уровень ювенильного гормона (JH), чем у незараженных гусениц, и это предотвращает метаморфоз, в результате чего гусеница вместо этого переходит в нештатный шестой возраст. Некоторые из этих гусениц позже достигнут седьмой возрастной стадии, но они все равно не смогут окуклиться и умрут в этом состоянии.

Гусеницы шестого возраста, размер которых меньше порогового для окукливания в конце пятого возраста, погибают в результате появления паразитов.

Достигнув пятого возраста, гусеница, как это типично, вступит в стадию блуждания, но не будет прогрессировать дальше и не сформирует кокон. Начало стадии блуждания также отсрочено во времени. ^{[ 12 ]}

Примерно за 8 часов до вылета личинок осы потребление пищи паразитированной гусеницей значительно снижается. ^{[ 9 ]}^{[ 10 ]}^{[ 13 ]} Это изменение в поведении может быть средством предотвращения поедания гусеницей коконов осы. ^{[ 9 ]} В то же время, когда потребление пищи гусеницей снижается, значительно снижается и ее передвижение (т. е. она меньше передвигается). ^{[ 9 ]}^{[ 14 ]} Без вмешательства человека снижение аппетита и передвижения остается постоянным — гусеница никогда не вернется к своему нормальному поведению, даже после того, как паразиты появились. ^{[ 9 ]}

Было обнаружено накопление определенных нейропептидов в нейросекреторной системе хозяина, что коррелировало с изменением поведения при линьке. Подобное накопление было обнаружено в нервной системе голодающих, не зараженных паразитами гусениц, но не в такой же степени. Было обнаружено, что полиднавирус ингибирует развитие зрительной доли хозяина, вызывая морфологические различия. один известный гормон , на котором было сосредоточено внимание, — проторакотропный гормон Особый интерес представлял (ПТТГ). У пораженных паразитами и голодающих хозяев он накапливается в гораздо большей степени, чем у нормальных личинок. Другими белками, которые, как обнаружено, увеличиваются в нейросекреторных клетках как у голодающих, так и у зараженных паразитами личинок, являются: бомбиксин, аллатостатин , аллатотропин , диуретический гормон , FMRFамид и проктолин . Другие белки были обнаружены в повышенной концентрации у хозяев, из которых уже вышли осы, такие как гормон эклозии и адипокинетический гормон . ^{[ 10 ]}

Полиднавирус препятствует высвобождению этих белков в нервную систему, вместо этого заставляя их накапливаться в нейросекреторных клетках. Конкретно при этом ПТГ из-за накопления не выделяется в достаточном количестве для стимуляции синтеза экдистероидов переднегрудными железами, что будет препятствовать последующему развитию личинок. Эти гормоны также позволяют паразитированной личинке дольше выживать без еды и воды из-за замедления диуреза (выработки мочи) и очистки кишечника. Это поможет личинке экономить воду. Голодные личинки также могут в конечном итоге линять и окукливаться, если они достаточно крупные, но это можно объяснить временной разницей в начале накопления. Механизм накопления нейропептидов неизвестен. Полиднавирус — не единственный фактор, влияющий на развитие хозяина; тератоциты будут иметь аналогичный эффект, и вполне вероятно, что для воспроизведения биологических эффектов паразитирования потребуется большая комбинация различных факторов. ^{[ 10 ]}

Еще одним чрезвычайно важным эффектом вируса является подавление иммунной системы хозяина. Это достигается путем изменения поведения гемоцитов хозяина, включая индукцию апоптоза . В течение 24 часов после откладки яиц хозяин не может инкапсулировать какой-либо антиген, попадающий в его тело, что не позволяет ему атаковать личинки осы.

В течение нескольких дней иммунная система частично восстанавливается. В экспериментах его способность инкапсулировать безвредные искусственные стимулы вернулась почти к норме через 8 дней. ^{[ 12 ]} Через 10 дней функционирование гемоцитов против введенных бактерий E. coli полностью восстановилось. ^{[ 15 ]} Однако аспекты иммунной системы, не участвующие в первоначальном ответе, не восстанавливаются в такой же степени. Зараженные паразитами гусеницы через 10 дней после откладки яиц имели гораздо более высокую смертность от бактерии Pseudomonas aeruginosa , чем незараженные гусеницы, и имели лишь очень незначительное улучшение иммунного ответа по сравнению с гусеницами через 1 час после откладки яиц.

Несмотря на частичное восстановление иммунной системы, к 8-му дню у личинок ос выработалась устойчивость к иммунной системе каким-то другим путем. ^{[ 12 ]} С эволюционной точки зрения личинке осы выгодно, чтобы хозяин восстановил свою устойчивость к внешним патогенам, не восстановив при этом способность уничтожать паразита.

Личинки, достигшие 8-дневного возраста, могут выжить и закрыться при трансплантации новому хозяину, не подвергавшемуся воздействию вируса, хотя их шансы на выживание значительно снижаются. В экспериментах 50% личинок хозяев успешно инкапсулировали всех паразитоидов, а смертность личинок ос у остальных хозяев существенно различалась. ^{[ 12 ]}

Оса также впрыскивает яд вместе с яйцами и частицами вируса. Яд сам по себе окажет незначительное воздействие на хозяина, но усилит действие вируса, когда оба присутствуют. ^{[ 2 ]}

Измененные эффекты в результате хирургического изменения паразитированного хозяина.

Исследователи смогли противодействовать снижению двигательной активности путем хирургического удаления надпищеводного ганглия (мозга) хозяина на четвертый день пятого возраста, до появления паразита. После появления паразитов хирургически измененный хозяин почти непрерывно перемещался, что очень похоже на его «блуждающую» фазу. ^{[ 14 ]}^{[ 9 ]} Однако это не было восстановлением фазы блуждания, поскольку во время настоящей фазы блуждания мозг необходим для двигательной активности. ^{[ 14 ]} В результате этой операции гусеница лишилась возможности питаться, поэтому неизвестно, восстановилась ли у нее способность к этому. ^{[ 9 ]}

Генетическое описание вируса

Браковирус Cotesia congregata имеет один из самых больших геномов среди известных вирусов (567 670 пар оснований) и в основном состоит из интронов, что редкость для вируса; 70% ДНК некодирует. Геном состоит из 30 кругов ДНК, размер которых варьируется от 5000 до 40 000 пар оснований. Из 30 кружков 29 кодируют как минимум один белковый продукт. Геном состоит на 66% из остатков АТ . ^{[ 16 ]} Лучшие генные продукты:

Белки PTP (протеин-тирозинфосфатазы), которые дефосфорилируют тирозиновые АК на регуляторных белках. PTP будет мешать определенной динамике цитоскелета, что поможет избежать инкапсуляции. Обнаруженные PTP более тесно связаны с клеточными PTP, чем те, которые обнаружены в вирусах.
Вторая группа белков — это ank-белки, содержащие анкириновые повторяющиеся мотивы . Известно, что они подавляют иммунные реакции у позвоночных.
Третья группа белков — богатые цистеином белки, чрезвычайно похожие на белки, выделяемые тератоцитами осы. Предполагается, что они ингибируют трансляцию запасных белков, таких как арилфорин, что оставляет больше ресурсов свободными для личинок паразита.
Четвертая группа — это цистатиновые белки, которые ингибируют цистеиновые протеазы. Они будут ингибировать распад белков группы 3. Цистатины не являются генным продуктом, ранее обнаруженным в вирусах. Они также, вероятно, обладают иммуносупрессивной функцией, основанной на аналогичных белках, обнаруженных у паразитических нематод.

Остальные белковые продукты не имеют известных гомологов и их функция неизвестна. Многое из того, что было обнаружено, затрудняет размещение вируса в филогенетической нише и подтверждает теорию о том, что вирус был собран, а не эволюционировал. Наиболее близкими родственниками вирусов являются нудивирусы и их родственники бакуловирусы, хотя это родство насчитывает примерно 75 миллионов лет. ^{[ 16 ]}

Ссылки

^ Say, T., 1836. Описание новых видов североамериканских перепончатокрылых и наблюдения за некоторыми уже описанными. Бостонский журнал естественной истории, Vol. 1, с. 262 ( https://www.biodiversitylibrary.org/item/100882#page/265/mode/1up )
^ Jump up to: ^а ^б Бекедж, Нэнси Э.; Тан, Фрэнсис Ф.; Шляйфер, Кэтлин В.; Лейн, Рони Д.; Черубин, Лиза Л. (1 января 1994 г.). «Характеристика и биологическое воздействие полиднавируса Cotesia congregata на личинок-хозяев табачного рогатого червя manduca sexta». Архив биохимии и физиологии насекомых . 26 (2–3): 165–195. дои : 10.1002/arch.940260209 .
^ де Бюрон, Изавр; Бекедж, Нэнси Э. (май 1992 г.). «Характеристика полиднавируса (PDV) и вирусоподобных нитевидных частиц (VLFP) у браконидной осы Cotesia congregata (Hymenoptera: Braconidae)». Журнал патологии беспозвоночных . 59 (3): 315–327. дои : 10.1016/0022-2011(92)90139-У .
^ Jump up to: ^а ^б ^с ^д Бекедж, штат Невада; Риддифорд, LM (1978). «Взаимодействие в процессе развития между табачным червем Manduca sexta и его паразитом-браконидом Apanteles congregatus». Экспериментальная и прикладная энтомология . 23 (2): 139–151. дои : 10.1111/j.1570-7458.1978.tb03016.x . S2CID 83919666 .
^ Узбеков, Рустем; Бурло-Гайар, Жюльен; Гаранина Анастасия С.; Брессак, Кристоф (2017). «Длина короткого сперматозоида: удлинение и укорочение во время спермиогенеза у Cotesia congregata (Hymenoptera, Braconidae)». Строение и развитие членистоногих . 46 (2): 265–273. дои : 10.1016/j.asd.2016.11.011 . ПМИД 27939748 .
^ Орр, Дэвид (2018). «Гиперпаразитоиды» . Расширение кооператива Северной Каролины . Проверено 5 августа 2020 г.
^ Jump up to: ^а ^б Марти, Д. (январь 2003 г.). «Развитие яичников и морфогенез полиднавируса у паразитической осы Chelonus inanitus. I. Морфогенез яичников, амплификация вирусной ДНК и титры экдистероидов» . Журнал общей вирусологии . 84 (5): 1141–1150. дои : 10.1099/vir.0.18832-0 . ПМИД 12692279 .
^ Jump up to: ^а ^б Уайлер, Т. (январь 2003 г.). «Развитие яичников и морфогенез полиднавируса у паразитической осы Chelonus inanitus. II. Ультраструктурный анализ развития клеток чашечки, образования и высвобождения вирионов» . Журнал общей вирусологии . 84 (5): 1151–1163. дои : 10.1099/vir.0.18830-0 . ПМИД 12692280 .
^ Jump up to: ^а ^б ^с ^д ^и ^ж ^г ^час Адамо, ЮАР; Линн, CE; Бекедж, штат Невада (1997). «Корреляция между изменениями в поведении хозяина и уровнями октопамина у табачного рогатого червя Manduca sexta, зараженного стадной паразитоидной осой Braconid Cotesia congregata » (PDF) . Журнал экспериментальной биологии . 200 (1): 117–127. дои : 10.1242/jeb.200.1.117 . ПМИД 9317459 .
^ Jump up to: ^а ^б ^с ^д ^и Зитнан, Д; Кинган, Т.Г.; Крамер, С.Дж.; Бекедж, штат Невада (22 мая 1995 г.). «Накопление нейропептидов в церебральной нейросекреторной системе личинок Manduca sexta, паразитируемых браконидной осой Cotesia congregata». Журнал сравнительной неврологии . 356 (1): 83–100. дои : 10.1002/cne.903560106 . ПМИД 7629311 . S2CID 44871854 .
^ Бекедж, штат Невада; Риддифорд, LM (1983). «Рост и развитие эндопаразитической осы Apanteles congregatus: зависимость от статуса питания хозяина и паразитарной нагрузки» . Физиологическая энтомология . 8 (3): 231–241. дои : 10.1111/j.1365-3032.1983.tb00355.x . S2CID 85599283 .
^ Jump up to: ^а ^б ^с ^д Лавин, доктор медицины; Бекедж, штат Невада (январь 1996 г.). «Временная картина вызванной паразитизмом иммуносупрессии у личинок Manduca sexta, зараженных Cotesia congregata». Журнал физиологии насекомых . 42 (1): 41–51. дои : 10.1016/0022-1910(95)00081-X .
^ Адамо, SA (2005). «Паразитное подавление питания у табачного рогатого червя Manduca sexta : параллели с пищевой депрессией после нарушения иммунитета». Архив биохимии и физиологии насекомых . 60 (4): 185–197. дои : 10.1002/arch.20068 . ПМИД 16304613 .
^ Jump up to: ^а ^б ^с Бекедж, штат Невада; Темплтон, Ти Джей (1986). «Физиологические эффекты паразитизма Apanteles Congregatus на личинках табачных роговых червей на терминальной стадии» . Журнал физиологии насекомых . 32 (4): 299–314. дои : 10.1016/0022-1910(86)90043-0 .
^ Данн, ЧП; Росс, ДР (1989). «Влияние паразитизма Cotesia congregata на восприимчивость личинок Manduca sexta к бактериальной инфекции». Развивающая и сравнительная иммунология . 13 (3): 205–216. дои : 10.1016/0145-305x(89)90001-3 . ПМИД 2676631 .
^ Jump up to: ^а ^б Эспань, Э. (8 октября 2004 г.). «Последовательность генома полиднавируса: взгляд на эволюцию симбиотического вируса». Наука . 306 (5694): 286–289. Бибкод : 2004Sci...306..286E . дои : 10.1126/science.1103066 . ПМИД 15472078 . S2CID 12260572 .

Внешние ссылки

Звукозапись Cotesia congregata в BioAcoustica

[1] Say, T., 1836. Описание новых видов североамериканских перепончатокрылых и наблюдения за некоторыми уже описанными. Бостонский журнал естественной истории, Vol. 1, с. 262 ( https://www.biodiversitylibrary.org/item/100882#page/265/mode/1up )

[beckage_et_al_1994-2] Jump up to: ^а ^б Бекедж, Нэнси Э.; Тан, Фрэнсис Ф.; Шляйфер, Кэтлин В.; Лейн, Рони Д.; Черубин, Лиза Л. (1 января 1994 г.). «Характеристика и биологическое воздействие полиднавируса Cotesia congregata на личинок-хозяев табачного рогатого червя manduca sexta». Архив биохимии и физиологии насекомых . 26 (2–3): 165–195. дои : 10.1002/arch.940260209 .

[3] де Бюрон, Изавр; Бекедж, Нэнси Э. (май 1992 г.). «Характеристика полиднавируса (PDV) и вирусоподобных нитевидных частиц (VLFP) у браконидной осы Cotesia congregata (Hymenoptera: Braconidae)». Журнал патологии беспозвоночных . 59 (3): 315–327. дои : 10.1016/0022-2011(92)90139-У .

[beckage_riddiford_1978-4] Jump up to: ^а ^б ^с ^д Бекедж, штат Невада; Риддифорд, LM (1978). «Взаимодействие в процессе развития между табачным червем Manduca sexta и его паразитом-браконидом Apanteles congregatus». Экспериментальная и прикладная энтомология . 23 (2): 139–151. дои : 10.1111/j.1570-7458.1978.tb03016.x . S2CID 83919666 .

[5] Узбеков, Рустем; Бурло-Гайар, Жюльен; Гаранина Анастасия С.; Брессак, Кристоф (2017). «Длина короткого сперматозоида: удлинение и укорочение во время спермиогенеза у Cotesia congregata (Hymenoptera, Braconidae)». Строение и развитие членистоногих . 46 (2): 265–273. дои : 10.1016/j.asd.2016.11.011 . ПМИД 27939748 .

[6] Орр, Дэвид (2018). «Гиперпаразитоиды» . Расширение кооператива Северной Каролины . Проверено 5 августа 2020 г.

[marti_2003-7] Jump up to: ^а ^б Марти, Д. (январь 2003 г.). «Развитие яичников и морфогенез полиднавируса у паразитической осы Chelonus inanitus. I. Морфогенез яичников, амплификация вирусной ДНК и титры экдистероидов» . Журнал общей вирусологии . 84 (5): 1141–1150. дои : 10.1099/vir.0.18832-0 . ПМИД 12692279 .

[wyler_2003-8] Jump up to: ^а ^б Уайлер, Т. (январь 2003 г.). «Развитие яичников и морфогенез полиднавируса у паразитической осы Chelonus inanitus. II. Ультраструктурный анализ развития клеток чашечки, образования и высвобождения вирионов» . Журнал общей вирусологии . 84 (5): 1151–1163. дои : 10.1099/vir.0.18830-0 . ПМИД 12692280 .

[adamo_linn_beckage_1997-9] Jump up to: ^а ^б ^с ^д ^и ^ж ^г ^час Адамо, ЮАР; Линн, CE; Бекедж, штат Невада (1997). «Корреляция между изменениями в поведении хозяина и уровнями октопамина у табачного рогатого червя Manduca sexta, зараженного стадной паразитоидной осой Braconid Cotesia congregata » (PDF) . Журнал экспериментальной биологии . 200 (1): 117–127. дои : 10.1242/jeb.200.1.117 . ПМИД 9317459 .

[neuropeptide_accumulation-10] Jump up to: ^а ^б ^с ^д ^и Зитнан, Д; Кинган, Т.Г.; Крамер, С.Дж.; Бекедж, штат Невада (22 мая 1995 г.). «Накопление нейропептидов в церебральной нейросекреторной системе личинок Manduca sexta, паразитируемых браконидной осой Cotesia congregata». Журнал сравнительной неврологии . 356 (1): 83–100. дои : 10.1002/cne.903560106 . ПМИД 7629311 . S2CID 44871854 .

[beckage_riddiford_1983-11] Бекедж, штат Невада; Риддифорд, LM (1983). «Рост и развитие эндопаразитической осы Apanteles congregatus: зависимость от статуса питания хозяина и паразитарной нагрузки» . Физиологическая энтомология . 8 (3): 231–241. дои : 10.1111/j.1365-3032.1983.tb00355.x . S2CID 85599283 .

[lavine_beckage-12] Jump up to: ^а ^б ^с ^д Лавин, доктор медицины; Бекедж, штат Невада (январь 1996 г.). «Временная картина вызванной паразитизмом иммуносупрессии у личинок Manduca sexta, зараженных Cotesia congregata». Журнал физиологии насекомых . 42 (1): 41–51. дои : 10.1016/0022-1910(95)00081-X .

[adamo_octopamine-13] Адамо, SA (2005). «Паразитное подавление питания у табачного рогатого червя Manduca sexta : параллели с пищевой депрессией после нарушения иммунитета». Архив биохимии и физиологии насекомых . 60 (4): 185–197. дои : 10.1002/arch.20068 . ПМИД 16304613 .

[beckage_templeton_1986-14] Jump up to: ^а ^б ^с Бекедж, штат Невада; Темплтон, Ти Джей (1986). «Физиологические эффекты паразитизма Apanteles Congregatus на личинках табачных роговых червей на терминальной стадии» . Журнал физиологии насекомых . 32 (4): 299–314. дои : 10.1016/0022-1910(86)90043-0 .

[Ross_and_Dunn-15] Данн, ЧП; Росс, ДР (1989). «Влияние паразитизма Cotesia congregata на восприимчивость личинок Manduca sexta к бактериальной инфекции». Развивающая и сравнительная иммунология . 13 (3): 205–216. дои : 10.1016/0145-305x(89)90001-3 . ПМИД 2676631 .

[espagne-16] Jump up to: ^а ^б Эспань, Э. (8 октября 2004 г.). «Последовательность генома полиднавируса: взгляд на эволюцию симбиотического вируса». Наука . 306 (5694): 286–289. Бибкод : 2004Sci...306..286E . дои : 10.1126/science.1103066 . ПМИД 15472078 . S2CID 12260572 .

[ 1 ]

[ 2 ]

[ 3 ]

[ 4 ]

[ 5 ]

[ 6 ]

[ 7 ]

[ 8 ]

[ 9 ]

[ 10 ]

[ 11 ]

[ 12 ]

[ 13 ]

[ 14 ]

[ 15 ]

[ 16 ]