Автогаммы

Автогамия или самооплодотворение относится к слиянию двух гамет , происходящих от одного человека. Автогамия преимущественно наблюдается в форме самоопыления — репродуктивного механизма, используемого многими цветковыми растениями . Однако виды протистов, также наблюдались использующие автогамию как средство размножения. Цветковые растения регулярно участвуют в автогамии, в то время как протисты, занимающиеся автогамией, делают это только в стрессовых условиях.

возникновение

Протисты

Парамеция аурелия

Paramecium aurelia — наиболее часто изучаемое простейшее на предмет автогамии. Подобно другим одноклеточным организмам, Paramecium aurelia обычно размножается бесполым путем путем бинарного деления или половым путем путем перекрестного оплодотворения. Однако исследования показали, что при пищевом стрессе Paramecium aurelia подвергается мейозу и последующему слиянию гаметоподобных ядер. ^[1] Этот процесс, определяемый как гемиксис, процесс хромосомной перестройки, происходит в несколько этапов. Сначала два микроядра увеличиваются P. aurelia и делятся два раза, образуя восемь ядер . Некоторые из этих дочерних ядер будут продолжать делиться, создавая потенциальные будущие гаметические ядра. Из этих потенциальных гаметных ядер одно разделится еще два раза. Из четырех дочерних ядер, возникающих на этом этапе, два становятся зачатками, или клетками, которые станут частью нового организма. Два других дочерних ядра становятся гаметическими микроядрами, которые подвергаются автогамному самооплодотворению. ^[2] Эти ядерные деления наблюдаются в основном тогда, когда P. aurelia подвергается пищевому стрессу. Исследования показывают, что P. aurelia подвергается автогамии синхронно с другими особями того же вида. ^{[ нужна ссылка ]}

Клональное старение и омоложение

У Paramecium Tetraurelia снижается жизнеспособность в ходе последовательных бесполых делений клеток путем бинарного деления. Клональное старение связано с резким увеличением повреждений ДНК . ^[3]^[4]^[5] Когда парамеции, пережившие клональное старение, подвергаются мейозу , либо во время конъюгации, либо аутомиксиса, старый макронуклеус распадается, и новый макронуклеус образуется в результате репликации микроядерной ДНК , которая только что испытала мейоз, с последующей сингамией. Эти парамеции омолаживаются в смысле восстановления клональной продолжительности жизни. Таким образом, оказывается, что клональное старение в значительной степени обусловлено прогрессирующим накоплением повреждений ДНК, а омоложение происходит за счет восстановления повреждений ДНК во время мейоза, которые происходят в микроядре во время конъюгации или аутомиксиса, и восстановления макронуклеуса путем репликации новых репарированная микроядерная ДНК. ^{[ нужна ссылка ]}

Тетрахимена рострата

как и Paramecium aurelia , паразитическая инфузория Tetrahymena rostrata участвует в мейозе, автогамии и развитии новых макронуклеусов при пищевом стрессе. Было показано, что, ^[6] Из-за дегенерации и ремоделирования генетической информации, происходящих при автогамии, возникает генетическая изменчивость , которая, возможно, увеличивает шансы потомства на выживание в стрессовых условиях. ^{[ нужна ссылка ]}

Аллогромия латиколларис

Allogromia laticollaris , пожалуй, наиболее изученный амебоид фораминифер с точки зрения автогамии. A. laticollaris может чередовать половое размножение посредством перекрестного оплодотворения и бесполое размножение посредством бинарного деления. Детали жизненного цикла A. laticollaris неизвестны, но показано, что, как и Paramecium aurelia , A. laticollaris иногда переходит к автогамному поведению при пищевом стрессе. Как видно у Paramecium наблюдается некоторый ядерный диморфизм , у A. laticollaris . Часто наблюдают сосуществование макронуклеусов и хромосомных фрагментов у A. laticollaris. Это указывает на ядерную и хромосомную дегенерацию, процесс, аналогичный подразделениям, наблюдаемым у P. aurelia. несколько поколений гаплоидных особей A. laticollaris . До того, как на самом деле произойдет автогамия, могут существовать ^[7] Автогамное поведение A. laticollaris имеет дополнительное последствие, заключающееся в образовании дочерних клеток, которые значительно меньше тех, которые возникают в результате бинарного деления. ^[8] Предполагается, что это механизм выживания, используемый, когда клетка находится в стрессовой среде и, следовательно, не может выделить все ресурсы для создания потомства. Если бы клетка находилась в состоянии пищевого стресса и не могла бы функционировать регулярно, существовала бы большая вероятность того, что приспособленность ее потомства будет неудовлетворительной. ^{[ нужна ссылка ]}

Самоопыление цветковых растений

Около 10–15% цветковых растений преимущественно самоопыляются. ^[9] Самоопыление является примером автогамии, возникающей у цветковых растений. Самоопыление происходит, когда растения попадает в плодолистики сперма в пыльце тычинки того же растения и оплодотворяет присутствующую яйцеклетку. Самоопыление может осуществляться либо полностью автогамно, либо гейтоногамно . В первом случае объединяющиеся яйцеклетка и сперматозоид происходят из одного и того же цветка. В последнем случае сперматозоиды и яйцеклетки могут происходить из разных цветков одного и того же растения. Хотя последний метод стирает грань между автогамным самооплодотворением и нормальным половым размножением, он по-прежнему считается автогамным самооплодотворением. ^[10]

Самоопыление может привести к инбридинговой депрессии из-за проявления вредных рецессивных мутаций . ^[11] Мейоз с последующим самоопылением приводит к небольшим генетическим вариациям, что поднимает вопрос о том, как мейоз у самоопыляющихся растений адаптивно поддерживается в течение длительного периода, отдавая предпочтение менее сложному и менее дорогостоящему бесполому амейотическому процессу производства потомства. Например, Arabidopsis thaliana — преимущественно самоопыляющееся растение, уровень ауткроссинга которого в дикой природе оценивается менее чем в 0,3%. ^[12] а самоопыление, судя по всему, возникло примерно миллион лет назад или даже больше. ^[13] Адаптивным преимуществом мейоза, которое может объяснить его длительное сохранение у самоопыляющихся растений, является эффективная рекомбинационная репарация повреждений ДНК. ^[14]

Грибы

есть два основных типа полового размножения У грибов . Первый – ауткроссинг (у гетероталличных грибов). В этом случае происходит спаривание между двумя разными гаплоидными особями с образованием диплоидной зиготы , которая затем может подвергнуться мейозу . Второй тип — самооплодотворение или самоопыление (у гомоталличных грибов). В этом случае два гаплоидных ядра, происходящие от одного и того же человека, сливаются, образуя зиготу, которая затем может подвергнуться мейозу. Примеры гомоталлических грибов, подвергающихся самоопылению, включают виды с аспергиллоподобной бесполой стадией (анаморфами), встречающиеся во многих различных родах. ^[15] несколько видов аскомицетов рода Cochliobolus , ^[16] и аскомицет Pneumocystis jirovecii. ^[17] (другие примеры см. в Гомоталлизм ). Обзор данных об эволюции полового размножения у грибов привел к концепции, что исходным способом полового размножения у последнего общего предка эукариот было гомоталличное или самоплодное однополое размножение. ^[18]

Преимущества

Самооплодотворение, наблюдаемое у цветковых растений и протистов, имеет ряд преимуществ. Для цветковых растений важно, чтобы некоторые растения не зависели от опылителей, от которых другие растения зависят для оплодотворения. Однако это необычно, учитывая, что многие виды растений в ходе эволюции стали несовместимыми со своими собственными гаметами. Хотя автогамное самооплодотворение в качестве репродуктивного механизма не принесло бы этим видам пользы, другие виды, у которых нет самонесовместимости, получили бы пользу от автогамии. Преимущество протистов заключается в разнообразии способов размножения. Это полезно по множеству причин. Во-первых, если в окружающей среде происходят неблагоприятные изменения, ставящие под угрозу возможность рождения потомства, то организму выгодно иметь в своем распоряжении автогамию. Видно, что у других организмов генетическое разнообразие, возникающее в результате полового размножения, поддерживается за счет изменений в окружающей среде, которые отдают предпочтение одним генотипам над другими.Помимо экстремальных обстоятельств, возможно, что эта форма размножения приведет к появлению у потомства генотипа, который повысит приспособленность к окружающей среде. Это связано с природой генетической дегенерации и ремоделирования, свойственных автогамии у одноклеточных организмов. Таким образом, автогамное поведение может оказаться выгодным, если человек хочет обеспечить жизнеспособность и выживание потомства. Это преимущество касается и цветущих растений. Однако важно отметить, что это изменение не привело к образованию потомства с большей приспособленностью у одноклеточных организмов. ^[19] Вполне возможно, что состояние родительских клеток, лишенное питания, до автогамии создало барьер для производства потомства, которое могло бы процветать в тех же самых стрессовых условиях. ^{[ нужна ссылка ]}

Недостатки

У цветковых растений автогамия имеет недостаток, заключающийся в низком генетическом разнообразии видов, которые используют ее в качестве преобладающего способа размножения. Это делает эти виды особенно восприимчивыми к патогенам и вирусам, которые могут нанести им вред. Кроме того, фораминиферы, использующие автогамию, в результате производят значительно меньшее потомство. ^[20] Это указывает на то, что, поскольку это обычно механизм экстренного выживания для одноклеточных видов, у этого механизма нет питательных ресурсов, которые мог бы обеспечить организм, если бы он подвергался бинарному делению. ^{[ нужна ссылка ]}

Генетические последствия

Самооплодотворение приводит к потере генетической изменчивости внутри особи (потомства), поскольку многие генетические локусы, которые были гетерозиготными , становятся гомозиготными . Это может привести к проявлению вредных рецессивных аллелей , что может иметь серьезные последствия для человека. Эффекты наиболее экстремальны, когда самооплодотворение происходит у организмов, которые обычно подвергаются скрещиванию. ^[21] У растений самоопыление может происходить как автогамное или гейтоногамное опыление и может иметь различные последствия приспособленности, которые проявляются как депрессия автогамии . Через несколько поколений инбредная депрессия , вероятно, очистит популяцию от вредных аллелей, поскольку особи, несущие их, в большинстве своем умерли или не смогли воспроизвести потомство. ^{[ нужна ссылка ]}

Если никакие другие эффекты не мешают, доля гетерозиготных локусов уменьшается вдвое в каждом последующем поколении, как показано в следующей таблице. ^{[ нужна ссылка ]}

Родительский $(P)$ : $Aa$ х $Aa$ (100%), а в
$F$ ₁ поколение дает: $1AA$ : $2Aa$ : $1aa$ , что означает, что частота гетерозигот теперь составляет 50% от стартового значения.
По $F$ _{В 10} поколении гетерозиготы почти полностью исчезли, а популяция поляризована, почти исключительно с гомозиготными особями ( $AA$ и $aa$ )

Иллюстрационная модель снижения генетической изменчивости в популяции самооплодотворяющихся организмов, полученных от гетерозиготной особи, при условии равной приспособленности

Поколение	АА (%)	Аа (%)	аа (%)
П	–	100	–
Ф ₁	25	50	25
F_Ф2	37.5	25	37.5
F ₃	43.75	12.5	43.75
F_F4	46.875	6.25	46.875
Ф ₅	48.4375	3.125	48.4375
Ф ₆	49.21875	1.5625	49.21875
F_F7	49.609375	0.78125	49.609375
Ф ₈	49.8046875	0.390625	49.8046875
F_F9	49.90234375	0.1953125	49.90234375
Ф ₁₀	49.995117187 ≈ 50.0	0.09765626 ≈ 0.0	49.995117187 ≈ 50.0

Эволюция

Эволюционный переход от ауткроссинга к самоопылению — один из наиболее частых эволюционных переходов у растений.Поскольку автогамия у цветковых растений и автогамия у одноклеточных видов принципиально различны, а растения и протисты не связаны между собой, вполне вероятно, что оба экземпляра развивались раздельно. Однако из-за небольшой общей генетической изменчивости, возникающей в потомстве, не до конца понятно, как автогамия поддерживалась на древе жизни. ^{[ нужна ссылка ]}

См. также

Эффективная модель самосовершенствования
Партеногенез
Инбридинг
Ауткроссинг
Инбредная депрессия
Аутбредная депрессия
последовательный гермафродитизм ; организм проводит часть своей жизни как женщина, а часть как мужчина; самооплодотворение невозможно.

Ссылки

^ Бергер, Джеймс Д. «Автогамия в мейозе на конкретной стадии клеточного цикла Paramecium». Экспериментальные клеточные исследования 166.2 (1986): 475-485.
^ Диллер В.Ф. (1936). «Процессы ядерной реорганизации у Paramecium aurelia с описаниями автогамии и гемиксиса» . Дж. Морфол . 59 : 11–67. дои : 10.1002/jmor.1050590103 . S2CID 84511785 .
^ Смит-Соннеборн Дж (1979). «Восстановление ДНК и обеспечение долголетия Paramecium тетраурелия». Наука . 203 (4385): 1115–7. Бибкод : 1979Sci...203.1115S . дои : 10.1126/science.424739 . ПМИД 424739 .
^ Холмс Дж.Э., Холмс Н.Р. (1986). «Накопление повреждений ДНК при старении Paramecium Tetraurelia». Мол. Генерал Жене . 204 (1): 108–14. дои : 10.1007/bf00330196 . ПМИД 3091993 . S2CID 11992591 .
^ Гилли Д., Блэкберн Э.Х. (1994). «Отсутствие укорочения теломер во время старения у Paramecium» . Учеб. Натл. акад. наук. США . 91 (5): 1955–8. Бибкод : 1994ПНАС...91.1955Г . дои : 10.1073/пнас.91.5.1955 . ПМЦ 43283 . ПМИД 8127914 .
^ Качановский А (2016). «Сплоченность клональной истории жизни, старения и омоложения, вызванная автогамией гистофагических инфузорий Tetrahymena Rostrata». Протист . 167 (5): 490–510. дои : 10.1016/j.protis.2016.08.003 . ПМИД 27631279 .
^ Ли Джей-Джей, МакЭнери, МЭ (1970). «Автогамия у Allogromia laticollaris (Foraminifera)». Журнал протозоологии . 17 (2): 184–195. дои : 10.1111/j.1550-7408.1970.tb02354.x .
^ К., Сен Гупта Б. Современные фораминиферы. Дордрехт: Kluwer Academic, 1999. Печать.
^ Райт С.И., Калиш С., Слотт Т. (июнь 2013 г.). «Эволюционные последствия самоопыления растений» . Учеб. Биол. Наука . 280 (1760): 20130133. doi : 10.1098/rspb.2013.0133 . ПМЦ 3652455 . ПМИД 23595268 .
^ Эккерт К.Г. (2000). «Вклад автогамии и гейтоногамии в самооплодотворение массовоцветущих клоновых растений». Экология . 81 (2): 532–542. дои : 10.2307/177446 . JSTOR 177446 .
^ Чарльзворт Д., Уиллис Дж. Х. (2009). «Генетика инбредной депрессии». Нат. Преподобный Жене . 10 (11): 783–96. дои : 10.1038/nrg2664 . ПМИД 19834483 . S2CID 771357 .
^ Эбботт Р.Дж., Гомес М.Ф. (1989). «Генетическая структура популяции и уровень ауткроссинга Arabidopsis thaliana (L.) Heynh» . Наследственность . 62 (3): 411–418. дои : 10.1038/hdy.1989.56 .
^ Тан С., Тумаджян С., Шерман-Бройлс С., Планнол В., Го Ю.Л., Ху Т.Т., Кларк Р.М., Насралла Дж.Б., Вайгель Д., Нордборг М. (2007). «Эволюция самоопыления Arabidopsis thaliana». Наука . 317 (5841): 1070–2. Бибкод : 2007Sci...317.1070T . дои : 10.1126/science.1143153 . ПМИД 17656687 . S2CID 45853624 .
^ Бернштейн Х., Хопф Ф.А., Мишод Р.Э. (1987). «Молекулярная основа эволюции пола». Молекулярная генетика развития . Достижения генетики. Том. 24. С. 323–70. дои : 10.1016/s0065-2660(08)60012-7 . ISBN 9780120176243 . ПМИД 3324702 .
^ Дайер, Пол С.; О'Горман, Селин М. (январь 2012 г.). «Половое развитие и загадочная сексуальность грибов: идеи видов Aspergillus » . Обзоры микробиологии FEMS . 36 (1): 165–192. дои : 10.1111/j.1574-6976.2011.00308.x . ПМИД 22091779 .
^ Юн, С.-Х.; Берби, ML; Йодер, О.К.; Турджен, Б.Г. (11 мая 1999 г.). «Эволюция самоплодного репродуктивного образа жизни грибов от самобесплодных предков» . Труды Национальной академии наук . 96 (10): 5592–5597. Бибкод : 1999PNAS...96.5592Y . дои : 10.1073/pnas.96.10.5592 . ПМК 21905 . ПМИД 10318929 .
^ Ричард, С.; Алмейда, JMGCF; Сиссе, Огайо; Лураски, А.; Нильсен, О.; Паньи, М.; Хаузер, премьер-министр; Вайс, Луи М. (20 февраля 2018 г.). «Функциональный анализ и анализ экспрессии генов MAT Pneumocystis предполагает обязательную сексуальность через первичный гомоталлизм в легких хозяина» . мБио . 9 (1). дои : 10.1128/mBio.02201-17 . ПМК 5821091 . ПМИД 29463658 .
^ Хейтман, Джозеф (декабрь 2015 г.). «Эволюция полового размножения: взгляд на царство грибов поддерживает эволюционную эпоху, когда пол предшествовал полам» . Обзоры грибковой биологии . 29 (3–4): 108–117. Бибкод : 2015FunBR..29..108H . дои : 10.1016/j.fbr.2015.08.002 . ПМЦ 4730888 . ПМИД 26834823 .
^ Экерт, Кристофер Г. и Кристофер Р. Херлихи. «Использование подхода «затраты и выгоды» для понимания эволюции самоопыления растений: загадочный случай Aquilegia Canadensis (Ranunculaceae)». Биология видов растений 19.3 (2004): 159-73. Веб.
^ Эккерт К.Г. (2000). «Вклад автогамии и гейтоногамии в самооплодотворение массовоцветущих клоновых растений». Экология . 81 (2): 532–542. дои : 10.2307/177446 . JSTOR 177446 .
^ Бернштейн Х., Байерли Х.К., Хопф Ф.А., Мишод Р.Э. (сентябрь 1985 г.). «Генетические повреждения, мутации и эволюция пола». Наука . 229 (4719): 1277–81. Бибкод : 1985Sci...229.1277B . дои : 10.1126/science.3898363 . ПМИД 3898363 .

[1] Бергер, Джеймс Д. «Автогамия в мейозе на конкретной стадии клеточного цикла Paramecium». Экспериментальные клеточные исследования 166.2 (1986): 475-485.

[2] Диллер В.Ф. (1936). «Процессы ядерной реорганизации у Paramecium aurelia с описаниями автогамии и гемиксиса» . Дж. Морфол . 59 : 11–67. дои : 10.1002/jmor.1050590103 . S2CID 84511785 .

[pmid424739-3] Смит-Соннеборн Дж (1979). «Восстановление ДНК и обеспечение долголетия Paramecium тетраурелия». Наука . 203 (4385): 1115–7. Бибкод : 1979Sci...203.1115S . дои : 10.1126/science.424739 . ПМИД 424739 .

[pmid3091993-4] Холмс Дж.Э., Холмс Н.Р. (1986). «Накопление повреждений ДНК при старении Paramecium Tetraurelia». Мол. Генерал Жене . 204 (1): 108–14. дои : 10.1007/bf00330196 . ПМИД 3091993 . S2CID 11992591 .

[pmid8127914-5] Гилли Д., Блэкберн Э.Х. (1994). «Отсутствие укорочения теломер во время старения у Paramecium» . Учеб. Натл. акад. наук. США . 91 (5): 1955–8. Бибкод : 1994ПНАС...91.1955Г . дои : 10.1073/пнас.91.5.1955 . ПМЦ 43283 . ПМИД 8127914 .

[6] Качановский А (2016). «Сплоченность клональной истории жизни, старения и омоложения, вызванная автогамией гистофагических инфузорий Tetrahymena Rostrata». Протист . 167 (5): 490–510. дои : 10.1016/j.protis.2016.08.003 . ПМИД 27631279 .

[7] Ли Джей-Джей, МакЭнери, МЭ (1970). «Автогамия у Allogromia laticollaris (Foraminifera)». Журнал протозоологии . 17 (2): 184–195. дои : 10.1111/j.1550-7408.1970.tb02354.x .

[8] К., Сен Гупта Б. Современные фораминиферы. Дордрехт: Kluwer Academic, 1999. Печать.

[pmid235952682-9] Райт С.И., Калиш С., Слотт Т. (июнь 2013 г.). «Эволюционные последствия самоопыления растений» . Учеб. Биол. Наука . 280 (1760): 20130133. doi : 10.1098/rspb.2013.0133 . ПМЦ 3652455 . ПМИД 23595268 .

[10] Эккерт К.Г. (2000). «Вклад автогамии и гейтоногамии в самооплодотворение массовоцветущих клоновых растений». Экология . 81 (2): 532–542. дои : 10.2307/177446 . JSTOR 177446 .

[pmid19834483-11] Чарльзворт Д., Уиллис Дж. Х. (2009). «Генетика инбредной депрессии». Нат. Преподобный Жене . 10 (11): 783–96. дои : 10.1038/nrg2664 . ПМИД 19834483 . S2CID 771357 .

[12] Эбботт Р.Дж., Гомес М.Ф. (1989). «Генетическая структура популяции и уровень ауткроссинга Arabidopsis thaliana (L.) Heynh» . Наследственность . 62 (3): 411–418. дои : 10.1038/hdy.1989.56 .

[pmid17656687-13] Тан С., Тумаджян С., Шерман-Бройлс С., Планнол В., Го Ю.Л., Ху Т.Т., Кларк Р.М., Насралла Дж.Б., Вайгель Д., Нордборг М. (2007). «Эволюция самоопыления Arabidopsis thaliana». Наука . 317 (5841): 1070–2. Бибкод : 2007Sci...317.1070T . дои : 10.1126/science.1143153 . ПМИД 17656687 . S2CID 45853624 .

[pmid3324702-14] Бернштейн Х., Хопф Ф.А., Мишод Р.Э. (1987). «Молекулярная основа эволюции пола». Молекулярная генетика развития . Достижения генетики. Том. 24. С. 323–70. дои : 10.1016/s0065-2660(08)60012-7 . ISBN 9780120176243 . ПМИД 3324702 .

[15] Дайер, Пол С.; О'Горман, Селин М. (январь 2012 г.). «Половое развитие и загадочная сексуальность грибов: идеи видов Aspergillus » . Обзоры микробиологии FEMS . 36 (1): 165–192. дои : 10.1111/j.1574-6976.2011.00308.x . ПМИД 22091779 .

[16] Юн, С.-Х.; Берби, ML; Йодер, О.К.; Турджен, Б.Г. (11 мая 1999 г.). «Эволюция самоплодного репродуктивного образа жизни грибов от самобесплодных предков» . Труды Национальной академии наук . 96 (10): 5592–5597. Бибкод : 1999PNAS...96.5592Y . дои : 10.1073/pnas.96.10.5592 . ПМК 21905 . ПМИД 10318929 .

[17] Ричард, С.; Алмейда, JMGCF; Сиссе, Огайо; Лураски, А.; Нильсен, О.; Паньи, М.; Хаузер, премьер-министр; Вайс, Луи М. (20 февраля 2018 г.). «Функциональный анализ и анализ экспрессии генов MAT Pneumocystis предполагает обязательную сексуальность через первичный гомоталлизм в легких хозяина» . мБио . 9 (1). дои : 10.1128/mBio.02201-17 . ПМК 5821091 . ПМИД 29463658 .

[18] Хейтман, Джозеф (декабрь 2015 г.). «Эволюция полового размножения: взгляд на царство грибов поддерживает эволюционную эпоху, когда пол предшествовал полам» . Обзоры грибковой биологии . 29 (3–4): 108–117. Бибкод : 2015FunBR..29..108H . дои : 10.1016/j.fbr.2015.08.002 . ПМЦ 4730888 . ПМИД 26834823 .

[19] Экерт, Кристофер Г. и Кристофер Р. Херлихи. «Использование подхода «затраты и выгоды» для понимания эволюции самоопыления растений: загадочный случай Aquilegia Canadensis (Ranunculaceae)». Биология видов растений 19.3 (2004): 159-73. Веб.

[20] Эккерт К.Г. (2000). «Вклад автогамии и гейтоногамии в самооплодотворение массовоцветущих клоновых растений». Экология . 81 (2): 532–542. дои : 10.2307/177446 . JSTOR 177446 .

[pmid3898363-21] Бернштейн Х., Байерли Х.К., Хопф Ф.А., Мишод Р.Э. (сентябрь 1985 г.). «Генетические повреждения, мутации и эволюция пола». Наука . 229 (4719): 1277–81. Бибкод : 1985Sci...229.1277B . дои : 10.1126/science.3898363 . ПМИД 3898363 .

[1]

[2]

[3]

[4]

[5]

[6]

[7]

[8]

[9]

[10]

[11]

[12]

[13]

[14]

[15]

[16]

[17]

[18]

[19]

[20]

[21]