Контрольная точка мейотической рекомбинации
Контрольная точка мейотической рекомбинации контролирует мейотическую рекомбинацию во время мейоза и блокирует вход в метафазу I, если рекомбинация не обрабатывается эффективно.
Вообще говоря, регуляция клеточного цикла мейоза аналогична регуляции митоза . Как и в митотическом цикле, эти переходы регулируются комбинациями различных генных регуляторных факторов, комплекса циклин-Cdk и комплекса, способствующего анафазе (APC) . [1] Первый крупный регуляторный переход происходит в конце G1 , когда начало мейотического цикла активируется Ime1 вместо Cln3/Cdk1 в митозе. Второй основной переход происходит при вступлении в метафазу I. Основная цель этого шага — убедиться, что репликация ДНК завершилась без ошибок, чтобы тела полюсов веретена могли разделиться. Это событие запускается активацией M-Cdk в поздней профазе I. Затем контрольная точка сборки веретена исследует прикрепление микротрубочек к кинетохорам , после чего следует инициация метафазы I с помощью APC. Cdc20 . Особое разделение хромосом при мейозе, разделение гомологичных хромосом при мейозе I и разделение хроматид при мейозе II требует особого напряжения между гомологичными хроматидами и негомологичными хроматидами для различения прикрепления микротрубочек и основано на запрограммированном двухцепочечном разрыве ДНК (DSB) и репарации. в профазе I. Следовательно, контрольная точка мейотической рекомбинации может быть своего рода реакцией на повреждение ДНК в определенный момент времени. С другой стороны, контрольная точка мейотической рекомбинации также гарантирует, что мейотическая рекомбинация действительно происходит в каждой паре гомологов.
DSB-зависимый путь
[ редактировать ]Внезапное начало M-Cdk в поздней профазе I зависит от положительной петли обратной связи регуляции транскрипции, состоящей из Ime2, Ndt80 и комплекса Cdk/циклин. Однако активация M-Cdk контролируется общим переключателем фосфорилирования Wee1 / Cdc25 . Активность Wee1 высока в ранней профазе I, и накопление Cdc25 активирует M-Cdk путем прямого фосфорилирования и маркировки Wee1 для деградации.Мейотическая рекомбинация может начаться с двухцепочечного разрыва, индуцированного Spo11. [2] или другими эндогенными или экзогенными причинами повреждения ДНК. Эти разрывы ДНК должны быть восстановлены до метафазы I. И эти DSB должны быть восстановлены до метафазы I. Клетка контролирует эти DSB через путь ATM , в котором Cdc25 подавляется при обнаружении повреждения DSB. Этот путь аналогичен классической реакции на повреждение ДНК и является частью контрольной точки мейотической рекомбинации, которую мы знаем лучше всего.
DSB-независимый путь
[ редактировать ]DSB-независимый путь был предложен, когда люди изучали мутантные клетки spo11 у некоторых видов и обнаружили, что эти клетки Spo11 не могут переходить в метафазу I даже в отсутствие DSB. [3] Прямое назначение этих DSB — помощь в конденсации хромосом. Несмотря на то, что первоначальное спаривание гомологов в ранней лептотене представляет собой просто случайные взаимодействия, дальнейшее развитие пресинаптического выравнивания зависит от образования двухцепочечных разрывов и одноцепочечных комплексов переноса. [1] [4] несинапсированные хромосомы в клетках Spo11 Следовательно, мишенью контрольной точки могут быть . Было обнаружено, что ААА -аденозинтрифосфатаза (ААА-АТФаза) играет важную роль в этом пути. [5] но механизм пока не ясен. Некоторые другие исследования также привлекли внимание к формированию полового тела, и передача сигналов может быть либо структурной, либо регуляцией транскрипции, такой как мейотическая инактивация половых хромосом . [6] [7] В рамках этого каскада нарушение синапса будет поддерживать экспрессию генов половых хромосом, а некоторые продукты могут ингибировать развитие клеточного цикла. Инактивация мейотической половой хромосомы происходит только у мужчин, что может частично быть причиной того, что только мутантные сперматоциты Spo11, но не ооциты, не могут перейти из профазы I в метафазу I. [3] [8] Однако асинапсис происходит не только внутри половых хромосом, и такая регуляция транскрипции была приостановлена до тех пор, пока она не распространилась на все хромосомы в виде мейотического молчания несинапсированного хроматина . [9] но эффекторный ген еще не обнаружен.
Протеинкиназы контрольной точки мейоза CHEK1 и CHEK2
[ редактировать ]Центральная роль в мейозе человека и мыши CHEK1 и CHEK2 и их ортологов у Saccharomyces cerevisiae , Caenorhabditis elegans , Schizosaccharomyces pombe и Drosophila была рассмотрена Маккуином и Хохвагеном. [10] и Субраманиан и Хохваген. [11] Во время мейотической рекомбинации у человека и мыши протеинкиназа CHEK1 важна для интеграции восстановления повреждений ДНК с остановкой клеточного цикла. [12] CHEK1 экспрессируется в семенниках и связывается с мейотическими синаптонемными комплексами на стадиях зигонемы и пахинемы . [12] CHEK1, вероятно, действует как интегратор сигналов ATM и ATR и контролирует мейотическую рекомбинацию . [12] В ооцитах мышей CHEK1, по-видимому, незаменим для остановки профазы I и функционирования в контрольной точке G2/M . [13]
CHEK2 регулирует развитие клеточного цикла и сборку веретена мыши во время созревания ооцитов и раннего развития эмбриона . [14] Хотя CHEK2 является нижестоящим эффектором киназы ATM , который реагирует в первую очередь на двухцепочечные разрывы, он также может активироваться киназой ATR (атаксия-телеангиэктазия и Rad3), которая реагирует в первую очередь на одноцепочечные разрывы. У мышей CHEK2 необходим для наблюдения за повреждениями ДНК при мейозе самок . Реакция ооцитов на повреждение двухцепочечного разрыва ДНК включает в себя иерархию путей, в которой киназа ATR передает сигнал CHEK2, который затем активирует p53 и p63 . белки [15]
У плодовой мухи Drosophila и облучение клеток зародышевой линии вызывает двухцепочечные разрывы, которые приводят к остановке клеточного цикла апоптозу . дрозофилы , когда происходят mnk CHEK2 Ортолог и dp53 p53 ортолог необходимы для большей части гибели клеток, наблюдаемой на раннем оогенезе отбор ооцитов и мейотическая рекомбинация. [16]
Специфический для мейоза фактор транскрипции Ndt80
[ редактировать ]Ndt80 представляет собой специфичный для мейоза транскрипционный фактор, необходимый для успешного завершения мейоза и образования спор. [17] Белок распознает и связывается со средним элементом споруляции (MSE) 5'-C[AG]CAAA[AT]-3' в промоторной области генов, специфичных для стадии, которые необходимы для прохождения мейоза и споруляции. [17] [18] [19] ДНК-связывающий домен Ndt80 был выделен, и структура показывает, что этот белок является членом семейства Ig-фолдных факторов транскрипции. [20] Ndt80 также конкурирует с репрессором SUM1 за связывание с промоторами, содержащими MSE. [ нужна ссылка ]
Переходы в дрожжах
[ редактировать ]Когда мутация инактивирует Ndt80 у почкующихся дрожжей, мейотические клетки демонстрируют длительную задержку поздней пахитены, третьей стадии профазы. [21] Клетки имеют неповрежденные синаптонемные комплексы, но в конечном итоге останавливаются на стадии диффузного хроматина, следующей за пахитеной. Этот арест, опосредованный контрольной точкой, предотвращает возникновение последующих событий до тех пор, пока более ранние события не будут успешно выполнены, и предотвращает неправильную сегрегацию хромосом. [22] [23]
Роль в развитии клеточного цикла
[ редактировать ]NDt80 имеет решающее значение для завершения профазы и вступления в мейоз 1, поскольку он стимулирует экспрессию большого количества генов среднего мейоза. Ndt80 регулируется посредством транскрипционных и посттрансляционных механизмов (т.е. фосфорилирования).
Взаимодействие с Clb1
[ редактировать ]Ndt80 стимулирует экспрессию циклина Clb-1 B-типа, который активно взаимодействует с Cdk1 во время мейотических делений. [24] Активные комплексы Clb-1 с Cdk1 играют большую роль в запуске событий первого мейотического деления, и их активность ограничивается мейозом 1. [25]
Взаимодействие с Ime2
[ редактировать ]Ndt80 стимулирует экспрессию самого себя и экспрессию протеинкиназы Ime2, оба из которых имеют обратную связь для дальнейшей стимуляции Ndt80. Это увеличенное количество белка Ndt80 еще больше усиливает транскрипцию генов-мишеней. [23] В начале мейоза 1 активность Ime2 повышается и необходима для нормального накопления и активности Ndt80. Однако если Ndt80 экспрессируется преждевременно, он первоначально будет накапливаться в неизмененной форме. Затем Ime2 может также действовать как специфичная для мейоза киназа, которая фосфорилирует Ndt80, что приводит к полной активации Ndt80. [26]
Выражение ПЛК
[ редактировать ]Ndt80 стимулирует экспрессию гена, кодирующего поло-подобную киназу Plk. Этот белок активируется в поздней пахитене и необходим для образования кроссовера и частичной потери сцепления плеч хромосом. Plk также необходим и достаточен для запуска выхода из точек пахитены. [27] [28]
Модель рекомбинации
[ редактировать ]Контрольная точка мейотической рекомбинации действует в ответ на дефекты мейотической рекомбинации и синапса хромосом, потенциально задерживая клетки перед вступлением в мейотические деления. [29] Поскольку рекомбинация инициируется двухцепочечными разрывами (DSB) в определенных областях генома, вход в мейоз 1 должен быть отложен до тех пор, пока DSB не будут восстановлены. [30] В этом важную роль играет специфичная для мейоза киназа Mek1, и недавно было обнаружено, что Mek1 способен фосфорилировать Ndt80 независимо от IME2. Однако это фосфорилирование является ингибирующим и предотвращает связывание Ndt80 с MSE в присутствии DSB. [31]
Роли вне развития клеточного цикла
[ редактировать ]Гетерокарионная несовместимость
[ редактировать ]Гетерокарионную несовместимость (HI) сравнивают с грибковой иммунной системой; [32] это механизм несамораспознавания, который повсеместно распространен среди нитчатых представителей типа Asomycota царства грибов. [33] Vib-1 является гомологом Ndt80 у Neurospora crassa и необходим для HI у этого вида. Было обнаружено, что мутации в локусе vib1 подавляют несамораспознавание, а VIB-1 необходим для продукции нижестоящих эффекторов, связанных с HI, таких как внеклеточные протеазы. [34] [35]
Женское половое развитие
[ редактировать ]Исследования показали, что гомологи Ndt80 также играют роль в половом развитии самок у видов грибов, отличных от более часто изучаемых Saccharomyces cerevisiae . [34] [36] Было обнаружено, что мутации vib-1 влияют на сроки и развитие женских репродуктивных структур до оплодотворения. [36]
Роль в раке
[ редактировать ]Хотя ДНК-связывающий домен Ndt80 обычно характерен для дрожжей и других грибов, он гомологичен ряду белков высших эукариот, а остатки, используемые для связывания, высококонсервативны. У людей гомолог Ndt80 C11orf9 высоко экспрессируется в инвазивных или метастатических опухолевых клетках, что позволяет предположить его потенциальное использование в качестве молекулы-мишени при лечении рака. [37] Однако за последние годы на этом фронте не было достигнуто большого прогресса.
См. также
[ редактировать ]Ссылки
[ редактировать ]- ^ Jump up to: а б Морган Д.О. (2007). «Глава 9: Мейтоз». Клеточный цикл: принципы управления . New Science Press Ltd. Лондон: ISBN 978-0-87893-508-6 .
- ^ Малик С.Б., Пайтлинг А.В., Стефаниак Л.М., Шурко А.М., Логсдон Дж.М. (август 2007 г.). Хан М.В. (ред.). «Расширенный список консервативных мейотических генов доказывает наличие пола у Trichomonas vaginalis» . ПЛОС ОДИН . 3 (8): e2879. Бибкод : 2008PLoSO...3.2879M . дои : 10.1371/journal.pone.0002879 . ПМЦ 2488364 . ПМИД 18663385 .
- ^ Jump up to: а б Барчи М., Махадевайя С., Ди Джакомо М., Бауда Ф., де Рой Д.Г., Бургойн П.С. и др. (август 2005 г.). «Наблюдение за различными дефектами рекомбинации в сперматоцитах мышей дает разные ответы, несмотря на их устранение на идентичной стадии развития» (PDF) . Молекулярная и клеточная биология . 25 (16): 7203–15. дои : 10.1128/MCB.25.16.7203-7215.2005 . ПМК 1190256 . ПМИД 16055729 .
- ^ Сторлацци А., Тессе С., Гаргано С., Джеймс Ф., Клекнер Н., Циклер Д. (ноябрь 2003 г.). «Мейотические двухцепочечные разрывы на стыке движения хромосом, ремоделирования хромосом и редукционного деления» . Гены и развитие . 17 (21): 2675–87. дои : 10.1101/gad.275203 . ПМК 280617 . ПМИД 14563680 .
- ^ Бхалла Н., Дернбург АФ (декабрь 2005 г.). «Консервативная контрольная точка контролирует синапсис мейотических хромосом у Caenorhabditis elegans». Наука . 310 (5754): 1683–6. Бибкод : 2005Sci...310.1683B . дои : 10.1126/science.1117468 . ПМИД 16339446 . S2CID 37038648 .
- ^ Одорисио Т., Родригес Т.А., Эванс Э.П., Кларк А.Р., Бургойн П.С. (март 1998 г.). «Мейотическая контрольная точка, контролирующая синапсис, уничтожает сперматоциты посредством p53-независимого апоптоза». Природная генетика . 18 (3): 257–61. дои : 10.1038/ng0398-257 . ПМИД 9500548 . S2CID 20536227 .
- ^ Тернер Дж.М., Махадевайя С.К., Эллиотт Д.Д., Гарчон Х.Дж., Персон Дж.Р., Джениш Р., Бургойн П.С. (ноябрь 2002 г.). «Мейотическая инактивация половых хромосом у мышей-самцов с целенаправленными нарушениями Xist» . Журнал клеточной науки . 115 (Часть 21): 4097–105. дои : 10.1242/jcs.00111 . ПМИД 12356914 .
- ^ Ди Джакомо М., Барчи М., Бода Ф., Эдельманн В., Кини С., Джасин М. (январь 2005 г.). «Различные реакции, зависимые от повреждения ДНК и независимые от повреждения ДНК, приводят к потере ооцитов у мутантов мышей с дефектом рекомбинации» . Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 102 (3): 737–42. Бибкод : 2005PNAS..102..737D . дои : 10.1073/pnas.0406212102 . ПМК 545532 . ПМИД 15640358 .
- ^ Мантерола М., Пейдж Дж., Васко С., Берриос С., Парра М.Т., Виера А. и др. (август 2009 г.). Хоули Р.С. (ред.). «Высокая частота мейотического молчания несинапсированного хроматина не связана со значительной потерей пахитены у гетерозиготных мышей-самцов, несущих множественные простые робертсоновские транслокации» . ПЛОС Генетика . 5 (8): e1000625. дои : 10.1371/journal.pgen.1000625 . ПМЦ 2726437 . ПМИД 19714216 .
- ^ МакКуин Эй Джей, Хохваген А (июль 2011 г.). «Механизмы контрольно-пропускных пунктов: кукловоды профазы мейоза». Тенденции в клеточной биологии . 21 (7): 393–400. дои : 10.1016/j.tcb.2011.03.004 . ПМИД 21531561 .
- ^ Субраманиан В.В., Хохваген А (октябрь 2014 г.). «Сеть мейотических контрольных точек: шаг за шагом через профазу мейоза» . Перспективы Колд-Спринг-Харбор в биологии . 6 (10): а016675. doi : 10.1101/cshperspect.a016675 . ПМК 4176010 . ПМИД 25274702 .
- ^ Jump up to: а б с Флэггс Дж., Плаг А.В., Данкс К.М., Мундт К.Э., Форд Дж.К., Куиггл М.Р. и др. (декабрь 1997 г.). «АТМ-зависимые взаимодействия гомолога chk1 млекопитающих с мейотическими хромосомами» . Современная биология . 7 (12): 977–86. дои : 10.1016/s0960-9822(06)00417-9 . ПМИД 9382850 .
- ^ Чен Л., Чао С.Б., Ван З.Б., Ци С.Т., Чжу С.Л., Ян С.В. и др. (май 2012 г.). «Киназа контрольной точки 1 необходима для регуляции мейотического клеточного цикла в ооцитах мыши» . Клеточный цикл . 11 (10): 1948–55. дои : 10.4161/cc.20279 . ПМИД 22544319 .
- ^ Дай XX, Дуань X, Лю Х.Л., Цуй XS, Ким Н.Х., Сунь СК (февраль 2014 г.). «Chk2 регулирует развитие клеточного цикла во время созревания ооцитов мыши и раннего развития эмбриона» . Молекулы и клетки . 37 (2): 126–32. дои : 10.14348/molcells.2014.2259 . ПМЦ 3935625 . ПМИД 24598997 .
- ^ Болкун-Филас Э., Ринальди В.Д., Уайт М.Э., Скименти Дж.К. (январь 2014 г.). «Устранение женского бесплодия путем абляции Chk2 выявляет путь контрольной точки повреждения ДНК ооцитов» . Наука . 343 (6170): 533–6. Бибкод : 2014Sci...343..533B . дои : 10.1126/science.1247671 . ПМЦ 4048839 . ПМИД 24482479 .
- ^ Шим Х.Дж., Ли Э.М., Нгуен Л.Д., Шим Дж., Сонг Ю.Х. (2014). «Высокие дозы облучения вызывают остановку клеточного цикла, апоптоз и дефекты развития во время оогенеза дрозофилы» . ПЛОС ОДИН . 9 (2): e89009. Бибкод : 2014PLoSO...989009S . дои : 10.1371/journal.pone.0089009 . ПМЦ 3923870 . ПМИД 24551207 .
- ^ Jump up to: а б Сюй Л., Аджимура М., Падмор Р., Кляйн С., Клекнер Н. (декабрь 1995 г.). «NDT80, специфичный для мейоза ген, необходимый для выхода из пахитены у Saccharomyces cerevisiae» . Молекулярная и клеточная биология . 15 (12): 6572–81. дои : 10.1128/MCB.15.12.6572 . ПМК 230910 . ПМИД 8524222 .
- ^ Чу С., Херсковиц I (апрель 1998 г.). «Гаметогенез у дрожжей регулируется транскрипционным каскадом, зависящим от Ndt80» . Молекулярная клетка . 1 (5): 685–96. дои : 10.1016/S1097-2765(00)80068-4 . ПМИД 9660952 .
- ^ Оссарак Н., Страффон М.Дж., Далтон Х.Э., Дауэс И.В. (март 1997 г.). «Регуляция экспрессии генов во время мейоза у Saccharomyces cerevisiae: SPR3 контролируется как ABFI, так и новым элементом контроля споруляции» . Молекулярная и клеточная биология . 17 (3): 1152–9. дои : 10.1128/MCB.17.3.1152 . ПМК 231840 . ПМИД 9032242 .
- ^ Ламуре Дж.С., Стюарт Д., Цанг Р., Ву К., Гловер Дж.Н. (ноябрь 2002 г.). «Структура специфичного для споруляции фактора транскрипции Ndt80, связанного с ДНК» . Журнал ЭМБО . 21 (21): 5721–32. дои : 10.1093/emboj/cdf572 . ПМК 131069 . ПМИД 12411490 .
- ^ Морган Д.О. (2007). Клеточный цикл: принципы управления . ООО «Нью Сайенс Пресс» с. 186.
- ^ Редер Г.С., Бейлис Дж.М. (сентябрь 2000 г.). «Пахитенный КПП». Тенденции в генетике . 16 (9): 395–403. дои : 10.1016/s0168-9525(00)02080-1 . ПМИД 10973068 .
- ^ Jump up to: а б Тунг К.С., Хонг Э.Дж., Редер Г.С. (октябрь 2000 г.). «Контрольная точка пахитены предотвращает накопление и фосфорилирование специфичного для мейоза транскрипционного фактора Ndt80» . Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки . 97 (22): 12187–92. Бибкод : 2000PNAS...9712187T . дои : 10.1073/pnas.220464597 . ПМК 17316 . ПМИД 11035815 .
- ^ Тибблс К.Л., Саркар С., Новак Б., Арумугам П. (01.11.2013). Ван Ю (ред.). «CDK-зависимая ядерная локализация B-циклина Clb1 способствует активации FEAR во время мейоза I у почкующихся дрожжей» . ПЛОС ОДИН . 8 (11): е79001. Бибкод : 2013PLoSO...879001T . дои : 10.1371/journal.pone.0079001 . ПМЦ 3815228 . ПМИД 24223874 .
- ^ Карлайл ТМ, Амон А (апрель 2008 г.). «Мейоз I устанавливается посредством специфического для деления контроля трансляции циклина» . Клетка . 133 (2): 280–91. дои : 10.1016/j.cell.2008.02.032 . ПМК 2396536 . ПМИД 18423199 .
- ^ Сопко Р., Райтата С., Стюарт Д. (октябрь 2002 г.). «Фосфорилирование и максимальная активность специфичного для мейоза транскрипционного фактора Ndt80 Saccharomyces cerevisiae зависят от Ime2» . Молекулярная и клеточная биология . 22 (20): 7024–40. дои : 10.1128/MCB.22.20.7024-7040.2002 . ПМК 139797 . ПМИД 12242283 .
- ^ Клайн Р.К., Кэтис В.Л., Джессоп Л., Бенджамин К.Р., Херсковиц И., Лихтен М., Нэсмит К. (май 2003 г.). «Поло-подобная киназа Cdc5 способствует образованию хиазм и косегрегации сестринских центромер при мейозе I». Природная клеточная биология . 5 (5): 480–5. дои : 10.1038/ncb977 . ПМИД 12717442 . S2CID 25721650 .
- ^ Сурираджан А., Лихтен М. (октябрь 2008 г.). «Поло-подобная киназа Cdc5 обеспечивает выход из пахитены во время мейоза почкующихся дрожжей» . Гены и развитие . 22 (19): 2627–32. дои : 10.1101/gad.1711408 . ПМК 2559907 . ПМИД 18832066 .
- ^ Пак Дж., Сегал Дж. (сентябрь 2002 г.). «Роль Ndt80, Sum1 и Swe1 как мишеней контрольной точки мейотической рекомбинации, которая контролирует выход из пахитены и образование спор у Saccharomyces cerevisiae» . Молекулярная и клеточная биология . 22 (18): 6430–40. дои : 10.1128/MCB.22.18.6430-6440.2002 . ПМК 135635 . ПМИД 12192042 .
- ^ Кини С., Ланге Дж., Мохибулла Н. (23 ноября 2014 г.). «Самоорганизация инициации мейотической рекомбинации: общие принципы и молекулярные пути» . Ежегодный обзор генетики . 48 (1): 187–214. doi : 10.1146/annurev-genet-120213-092304 . ПМЦ 4291115 . ПМИД 25421598 .
- ^ Чен X, Галлионе Р., Леонг Т., Беднор Л., де Лос Сантос Т., Люк Э. и др. (ноябрь 2018 г.). Лихтен М. (ред.). «Mek1 координирует прогресс мейоза с восстановлением разрывов ДНК путем прямого фосфорилирования и ингибирования регулятора выхода дрожжевой пахитены Ndt80» . ПЛОС Генетика . 14 (11): e1007832. дои : 10.1371/journal.pgen.1007832 . ПМК 6289461 . ПМИД 30496175 .
- ^ Паолетти М., Саупе SJ (ноябрь 2009 г.). «Грибковая несовместимость: эволюционное происхождение защиты от патогенов?». Биоэссе . 31 (11): 1201–10. doi : 10.1002/bies.200900085 . ПМИД 19795412 . S2CID 31228073 .
- ^ Саупе SJ (сентябрь 2000 г.). «Молекулярная генетика гетерокарионной несовместимости у нитчатых аскомицетов» . Обзоры микробиологии и молекулярной биологии . 64 (3): 489–502. дои : 10.1128/MMBR.64.3.489-502.2000 . ПМК 99001 . ПМИД 10974123 .
- ^ Jump up to: а б Хатчисон Э.А., Glass NL (август 2010 г.). «Регуляторы мейоза Ndt80 и ime2 играют разные роли в Saccharomyces и Neurospora» . Генетика . 185 (4): 1271–82. дои : 10.1534/genetics.110.117184 . ПМЦ 2927755 . ПМИД 20519745 .
- ^ Дементон К., Айер Г., Glass NL (декабрь 2006 г.). «VIB-1 необходим для экспрессии генов, необходимых для запрограммированной гибели клеток Neurospora crassa» . Эукариотическая клетка . 5 (12): 2161–73. дои : 10.1128/EC.00253-06 . ПМК 1694810 . ПМИД 17012538 .
- ^ Jump up to: а б Кац М.Е., Купер С. (октябрь 2015 г.). «Чрезвычайное разнообразие регуляции Ndt80-подобных факторов транскрипции у грибов» . Г3 . 5 (12): 2783–92. дои : 10.1534/g3.115.021378 . ПМЦ 4683649 . ПМИД 26497142 .
- ^ Монтано С.П., Пирс М., Коте М.Л., Вершон А.К., Георгиадис М.М. (декабрь 2002 г.). «Кристаллографические исследования нового ДНК-связывающего домена дрожжевого активатора транскрипции Ndt80». Акта Кристаллографика. Раздел D. Биологическая кристаллография . 58 (Часть 12): 2127–30. дои : 10.2210/pdb1m6u/pdb . ПМИД 12454476 .