Гранульная клетка
Название «зернистая клетка» использовалось для ряда различных типов нейронов , единственная общая черта которых состоит в том, что все они имеют очень маленькие клеточные тела . , поверхностном слое Клетки-зерна обнаруживаются в зернистом слое мозжечка дорсального ядра улитки , зубчатой извилине гиппокампа , обонятельной луковице и коре головного мозга .
Зернистые клетки мозжечка составляют большинство нейронов человеческого мозга. [1] Эти гранулярные клетки получают возбуждающий сигнал от мшистых волокон , происходящих из моста ядер . Зернистые клетки мозжечка проецируются вверх через слой Пуркинье в молекулярный слой , где они разветвляются на параллельные волокна, которые распространяются через клеток Пуркинье дендритные ветви . Эти параллельные волокна образуют тысячи возбуждающих синапсов гранулярные клетки-клетки Пуркинье на промежуточных и дистальных дендритах клеток Пуркинье, используя глутамат в качестве нейромедиатора .
Зернистые клетки слоя 4 коры головного мозга получают входные сигналы от таламуса и отправляют проекции в супрагранулярные слои 2–3, а также в инфрагранулярные слои коры головного мозга.
Структура [ править ]
Клетки-зерна в разных отделах мозга функционально и анатомически разнообразны: единственное, что их объединяет, — это небольшие размеры. Например, гранулярные клетки обонятельной луковицы являются ГАМКергическими и лишены аксонов, тогда как гранулярные клетки зубчатой извилины имеют глутаматергические проекционные аксоны . Эти две популяции гранулярных клеток также являются единственными крупными популяциями нейронов, которые подвергаются нейрогенезу у взрослых , в то время как мозжечковые и кортикальные гранулярные клетки этого не делают. Клетки-зерна (за исключением клеток обонятельной луковицы) имеют структуру, типичную для нейрона, состоящую из дендритов , сомы (тела клетки) и аксона.
Дендриты : каждая гранулярная клетка имеет 3–4 коротких дендрита, которые заканчиваются клешней. Каждый из дендритов имеет всего около 15 мкм длину .
Сома : все гранулярные клетки имеют небольшой диаметр сомы, примерно 10 мкм.
Аксон : каждая гранулярная клетка посылает один аксон на дендритное дерево клеток Пуркинье. [ нужна цитата ] Аксон имеет чрезвычайно узкий диаметр: ½ микрометра.
Синапс : 100–300 000 аксонов гранулярных клеток образуют синапсы на одну клетку Пуркинье . [ нужна цитата ]
Существование щелевых соединений между гранулярными клетками позволяет нескольким нейронам соединяться друг с другом, позволяя нескольким клеткам действовать синхронно и обеспечивать сигнальные функции, необходимые для развития гранулярных клеток. [2]
Зернистые клетки мозжечка [ править ]
Гранулярные клетки, вырабатываемые ромбической губой , находятся в слое гранулярных клеток коры мозжечка . Они маленькие и многочисленные. Они характеризуются очень маленькой сомой и несколькими короткими дендритами, оканчивающимися когтеобразными окончаниями. В трансмиссионном электронном микроскопе эти клетки характеризуются темно-окрашенным ядром, окруженным тонким ободком цитоплазмы. Аксон поднимается в молекулярный слой, где расщепляется, образуя параллельные волокна . [1]
клетка извилины Зернистая зубчатой
Основным типом клеток зубчатой извилины являются гранулярные клетки. Зернистая клетка зубчатой извилины имеет эллиптическое тело шириной примерно 10 мкм и высотой 18 мкм. [3]
Зернистая клетка имеет характерное конусовидное дерево из колючих апикальных дендритов . Ветви дендритов проецируются по всему молекулярному слою, а самые дальние кончики дендритного дерева заканчиваются только у щели гиппокампа или на поверхности желудочка. [4] Зернистые клетки плотно упакованы в зернистоклеточном слое зубчатой извилины.
Гранулярная клетка улитки ядра дорсального
Клетки-зерна в дорсальном ядре улитки представляют собой небольшие нейроны с двумя или тремя короткими дендритами, которые дают начало нескольким ветвям с расширениями на концах. Дендриты короткие, с когтеобразными окончаниями, которые образуют клубочки , в которые вставляются мшистые волокна , подобные зернистым клеткам мозжечка. [5] Его аксон переходит в молекулярный слой дорсального ядра улитки, где образует параллельные волокна, также похожие на зернистые клетки мозжечка. [6] Дорсальные гранулярные клетки улитки представляют собой небольшие возбуждающие интернейроны , которые связаны по развитию и, таким образом, напоминают зернистые клетки мозжечка.
Гранулярная клетка обонятельной луковицы [ править ]
Основная внутренняя гранулярная клетка обонятельной луковицы позвоночных лишена аксона (как и добавочный нейрон). Каждая клетка дает короткие центральные дендриты и один длинный апикальный дендрит, который расширяется в слой гранулярных клеток и входит в слой тела митральных клеток . Ветви дендритов заканчиваются внутри внешнего плексиформного слоя среди дендритов обонятельного тракта . [7] В обонятельной луковице млекопитающих гранулярные клетки могут обрабатывать как входные, так и выходные синаптические сигналы благодаря наличию крупных шипиков. [8]
Функция [ править ]
Нервные пути и цепи мозжечка [ править ]
Зернистые клетки мозжечка получают возбуждающий сигнал от 3 или 4 мшистых волокон , исходящих из ядер моста . Мшистые волокна образуют возбуждающее соединение с гранулярными клетками, что заставляет гранулярную клетку активировать потенциал действия.
Аксон зернистой клетки мозжечка разделяется, образуя параллельное волокно , иннервирующее клетки Пуркинье . Подавляющее большинство аксональных синапсов гранулярных клеток находится на параллельных волокнах. [9]
Параллельные волокна направляются вверх через слой Пуркинье в молекулярный слой , где они разветвляются и распространяются через дендритные ветви клеток Пуркинье. Эти параллельные волокна образуют тысячи возбуждающих синапсов гранулярные клетки-клетки Пуркинье на дендритах клеток Пуркинье.
Эта связь является возбуждающей, поскольку глутамат высвобождается .
Параллельные волокна и синапсы восходящих аксонов одной и той же гранулярной клетки активируются синхронно, что приводит к возникновению возбуждающих сигналов. В коре мозжечка имеются разнообразные тормозные нейроны ( интернейроны ). Единственными возбуждающими нейронами, присутствующими в коре мозжечка, являются гранулярные клетки. [10]
Считается, что пластичность синапса между параллельным волокном и клеткой Пуркинье важна для двигательного обучения . [11] Функция цепей мозжечка всецело зависит от процессов, осуществляемых зернистым слоем. Следовательно, функция клеток-зерен определяет функцию мозжечка в целом. [12]
мшистых волокон в гранулярные мозжечка клетки Вход
Дендриты гранулярных клеток также образуют синапсы с характерными безмиелиновыми аксонами, которые Сантьяго Рамон-и-Кахал назвал мшистыми волокнами. [4] Мшистые волокна и клетки Гольджи образуют синаптические связи с гранулярными клетками. Вместе эти клетки образуют клубочки. [10]
Гранулярные клетки подвергаются прямому торможению : гранулярные клетки возбуждают клетки Пуркинье, но также возбуждают ГАМКергические интернейроны, которые ингибируют клетки Пуркинье.
Клетки-гранулы также подвержены торможению по принципу обратной связи : клетки Гольджи получают возбуждающие стимулы от клеток-зерен и, в свою очередь, посылают обратно ингибирующие сигналы клеткам-зернам. [13]
Входные коды мшистых волокон сохраняются во время синаптической передачи между гранулярными клетками, что позволяет предположить, что иннервация специфична для получаемого входного сигнала. [14] Клетки-зерна не просто передают сигналы от мшистых волокон, они, скорее, выполняют различные сложные преобразования, необходимые в пространственно-временной области. [10]
Каждая гранулярная ячейка получает входные данные от двух разных входов мшистых волокон. Таким образом, входные данные поступают из двух разных мест, в отличие от гранулярной ячейки, получающей несколько входных данных из одного и того же источника.
Различия в мшистых волокнах, которые посылают сигналы гранулярным клеткам, напрямую влияют на тип информации, которую гранулярные клетки транслируют в клетки Пуркинье. Надежность этой трансляции будет зависеть от надежности синаптической активности клеток-зерен и от природы получаемого стимула. [15] Сигнал, который гранулярная клетка получает от мшистого волокна, зависит от функции самого мшистого волокна. Таким образом, гранулярные клетки способны интегрировать информацию от различных волокон мха и генерировать новые модели активности. [15]
Вход восходящих волокон в мозжечка гранулярные клетки
Различные паттерны поступления мшистых волокон будут вызывать уникальные паттерны активности в гранулярных клетках, которые можно модифицировать с помощью обучающего сигнала, передаваемого входными лазящими волокнами . Дэвид Марр и Джеймс Альбус предположили, что мозжечок действует как адаптивный фильтр, изменяя двигательное поведение в зависимости от характера сенсорной информации.
Поскольку несколько (~200 000) гранулярных клеток образуют синапсы с одной клеткой Пуркинье, эффекты каждого параллельного волокна могут быть изменены в ответ на «сигнал учителя» от входа восходящего волокна.
Специфические функции различных зерен - клеток
- Зернистые клетки мозжечка
Дэвид Марр предположил, что гранулярные клетки кодируют комбинации мшистых волокон. Чтобы гранулярная клетка отреагировала, она должна получать активные сигналы от нескольких мшистых волокон. Комбинация нескольких входных сигналов приводит к тому, что мозжечок способен проводить более точные различия между входными паттернами, чем это позволяет одно мшистое волокно. [16] Зернистые клетки мозжечка также играют роль в организации тонической проводимости, которая контролирует сон, в сочетании с окружающими уровнями ГАМК, которые обнаруживаются в мозге.
- Зубчатые гранулярные клетки
Потеря нейронов зубчатой извилины в гиппокампе приводит к дефициту пространственной памяти. Таким образом, считается, что зубчатые гранулярные клетки участвуют в формировании пространственной памяти. [17] и эпизодических воспоминаний. [18] Незрелые и зрелые зубчатые гранулярные клетки играют различную роль в функции памяти. Считается, что рожденные во взрослом состоянии гранулярные клетки участвуют в разделении структур, тогда как старые гранулярные клетки способствуют быстрому завершению структуры. [19]
- Дорсальные гранулярные клетки улитки
Пирамидные клетки первичной слуховой коры проецируются непосредственно в ядро улитки. Это важно для акустического рефлекса испуга , при котором пирамидные клетки модулируют вторичный рефлекс ориентации, а вход гранулярных клеток отвечает за соответствующую ориентацию. [20] Это связано с тем, что сигналы, получаемые клетками-зернами, содержат информацию о положении головы. Гранульные клетки дорсального ядра улитки играют роль в восприятии звуков окружающей среды и реакции на них.
- Зернистые клетки обонятельной луковицы
Торможение, генерируемое гранулярными клетками, наиболее распространенным типом ГАМКергических клеток обонятельной луковицы, играет решающую роль в формировании продукции обонятельной луковицы. [21] Существует два типа возбуждающих импульсов, получаемых ГАМКергическими гранулярными клетками; те, которые активируются рецептором AMPA , и те, которые активируются рецептором NMDA . Это позволяет гранулярным клеткам регулировать обработку сенсорной информации в обонятельной луковице. [21] Обонятельная луковица передает информацию о запахах от носа к мозгу и, таким образом, необходима для правильного обоняния. Было также обнаружено, что гранулярные клетки обонятельной луковицы играют важную роль в формировании воспоминаний, связанных с запахами. [22]
Критические факторы для функции [ править ]
- Кальций
Динамика кальция важна для нескольких функций гранулярных клеток, таких как изменение мембранного потенциала , синаптическая пластичность , апоптоз и регуляция транскрипции генов . [10] Природа кальциевых сигналов, которые контролируют пресинаптическую и постсинаптическую функцию шипиков гранулярных клеток обонятельной луковицы, в основном неизвестна. [8]
- Оксид азота
Нейроны-гранулы имеют высокий уровень нейрональной изоформы синтазы оксида азота . Этот фермент зависит от присутствия кальция и отвечает за выработку оксида азота (NO). Этот нейромедиатор является негативным регулятором пролиферации предшественников гранулярных клеток, который способствует дифференцировке различных гранулярных клеток. NO регулирует взаимодействие между гранулярными клетками и глией. [10] и необходим для защиты клеток-зерен от повреждений. NO также отвечает за нейропластичность и двигательное обучение . [23]
в болезни Роль
зубчатых гранулярных клеток Измененная морфология
TrkB отвечает за поддержание нормальной синаптической связи зубчатых гранулярных клеток. TrkB также регулирует специфическую морфологию (биологию) гранулярных клеток и, таким образом, считается важным в регуляции развития нейронов, пластичности нейронов, обучения и развития эпилепсии . [24] Регуляция TrkB гранулярных клеток важна для предотвращения дефицита памяти и лимбической эпилепсии. Это связано с тем, что зубчатые гранулярные клетки играют решающую роль в функционировании энторинально-гиппокампальной схемы в норме и при заболеваниях. Зубчатые гранулярные клетки расположены для регулирования потока информации в гиппокамп — структуру, необходимую для нормального обучения и памяти. [24]
гранулярных нейрогенеза Снижение клеток
И эпилепсия , и депрессия демонстрируют нарушение производства гранулярных клеток гиппокампа взрослого человека. [25] Эпилепсия связана с повышенным производством (но аномальной интеграцией) новых клеток на ранних стадиях заболевания и снижением производства на поздних стадиях заболевания. [25] Аберрантная интеграция клеток, генерируемых взрослыми, во время развития эпилепсии может ухудшить способность зубчатой извилины предотвращать попадание избыточной возбуждающей активности в пирамидные клетки гиппокампа , тем самым способствуя судорогам. [25] Длительные эпилептические припадки стимулируют нейрогенез зубчатых гранулярных клеток. Эти новорожденные зубчатые гранулярные клетки могут приводить к аберрантным связям, которые приводят к пластичности сети гиппокампа, связанной с эпилептогенезом . [26]
гранулярных клеток Более короткие дендриты
У пациентов с болезнью Альцгеймера дендриты гранулярных клеток короче. Кроме того, дендриты были менее разветвленными и имели меньше шипов, чем у пациентов, не страдающих болезнью Альцгеймера. [27] Однако дендриты гранулярных клеток не являются существенным компонентом сенильных бляшек , и эти бляшки не оказывают прямого влияния на гранулярные клетки зубчатой извилины. Специфические нейрофибриллярные изменения зубчатых гранулярных клеток встречаются у пациентов с болезнью Альцгеймера, вариантом с тельцами Леви и прогрессирующим супрануклеарным параличом . [28]
См. также [ править ]
Список различных типов клеток в организме взрослого человека
Ссылки [ править ]
- ^ Перейти обратно: а б Ллинас, Родольфо; Уолтон, Керри; Ланг, Эрик (2004). «Глава 7: Мозжечок». В Шеперде, Гордон (ред.). Синаптическая организация мозга . Оксфорд, Нью-Йорк: Издательство Оксфордского университета. стр. 271–309. ISBN 9780195159561 .
- ^ К. Рейхер; Дж. Любке; В. Ларсен; Дж. Хендрикс; М. Шипли; Х. Баумгартен (1991). «Агрегаты клеток-гранул обонятельной луковицы: морфологические доказательства межперикариального [ sic ] электротонического взаимодействия через щелевые соединения» (PDF) . Журнал неврологии . 11 (6): 1465–495. doi : 10.1523/JNEUROSCI.11-06-01485.1991 . ПМК 6575397 . ПМИД 1904478 . Архивировано (PDF) из оригинала 14 августа 2021 года . Проверено 3 февраля 2016 г.
- ^ Клэйборн Б.Дж., Амарал Д.Г., Коуэн В.М. (1990). «Количественный трехмерный анализ дендритов гранулярных клеток зубчатой извилины крысы». Журнал сравнительной неврологии . 302 (2): 206–219. дои : 10.1002/cne.903020203 . ПМИД 2289972 . S2CID 1841245 .
- ^ Перейти обратно: а б Дэвид Дж. Амарал; Хелен Э. Шарфман; Пьер Лавенекс (2007). «Зубчатая извилина: фундаментальная нейроанатомическая организация (Зубчатая извилина для манекенов)». Зубчатая извилина: полное руководство по структуре, функциям и клиническим последствиям . Прогресс в исследованиях мозга. Том. 163. стр. 3–22. дои : 10.1016/S0079-6123(07)63001-5 . ISBN 978-0-444-53015-8 . ПМЦ 2492885 . ПМИД 17765709 .
- ^ Мугнаини Э., Осен К.К., Даль А.Л., Фридрих В.Л. младший, Корте Г. (1980). «Тонкая структура гранулярных клеток и связанных с ними интернейронов (называемых клетками Гольджи) в кохлеарном ядерном комплексе кошки, крысы и мыши». Журнал нейроцитологии . 9 (4): 537–70. дои : 10.1007/BF01204841 . ПМИД 7441303 . S2CID 19588537 .
- ^ Янг, Эрик; Эртель, Доната (2004). «Глава 4: Ядро улитки». В Шеперде, Гордон (ред.). Синаптическая организация мозга . Оксфорд, Нью-Йорк: Издательство Оксфордского университета. стр. 125–163. ISBN 9780195159561 .
- ^ Невилл, Кевин; Хаберли, Льюис (2004). «Глава 10: Обонятельная кора». В Шеперде, Гордон (ред.). Синаптическая организация мозга . Оксфорд, Нью-Йорк: Издательство Оксфордского университета. стр. 415–453. ISBN 9780195159561 .
- ^ Перейти обратно: а б В. Эггер; К Свобода; З Майнен (2005). «Дендродендритические синаптические сигналы в гранулярных клетках обонятельной луковицы: локальное усиление позвоночника и глобальный низкопороговый всплеск» . Журнал неврологии . 25 (14): 3521–3530. doi : 10.1523/JNEUROSCI.4746-04.2005 . ПМЦ 6725376 . ПМИД 15814782 .
- ^ Хуан С.М., Ван Л., Хуан Р.Х. (2006). «Зернитчатая клетка мозжечка: восходящий аксон и параллельное волокно». Европейский журнал неврологии . 23 (7): 1731–1737. дои : 10.1111/j.1460-9568.2006.04690.x . ПМИД 16623829 . S2CID 19270731 .
- ^ Перейти обратно: а б с д Это М Манто; К. Де Зеу (2012). «Разнообразие и сложность ролей гранулярных клеток в коре мозжечка». Мозжечок . 11 (1): 1–4. дои : 10.1007/s12311-012-0365-7 . ПМИД 22396329 . S2CID 7270048 .
- ^ М. Медведь; М. Парадизо (2006). Нейронаука: исследование мозга . Липпинкотт Уильямс и Уилкинс . п. 855 . ISBN 9780781760034 .
- ^ П. Сежа; М. Шоневилле; Г. Шпицмауль; А. Бадура; И. Кляйн; Ю. Радхард; В. Уисден; К.А. Хюбнер; К.И. Де Зеув; Ти Джей Дженч (7 марта 2012 г.). «Повышение уровня цитозольного Cl(-) в зернистых клетках мозжечка влияет на их возбудимость и вестибулоокулярное обучение» . Журнал ЭМБО . 31 (5): 1217–30. дои : 10.1038/emboj.2011.488 . ПМЦ 3297995 . ПМИД 22252133 .
- ^ Экклс Дж.К., Ито М., Сентаготай Дж. (1967). Мозжечок как нервная машина . Спрингер Верлаг . п. 56. дои : 10.1007/978-3-662-13147-3 . ISBN 978-3-662-13149-7 . S2CID 20690516 .
- ^ Бенгтссона, Ф; Йорнтелл, Х (2009). «Сенсорная передача в зернистых клетках мозжечка основана на аналогично закодированных входных сигналах мшистых волокон» . ПНАС . 106 (7): 2389–2394. Бибкод : 2009PNAS..106.2389B . дои : 10.1073/pnas.0808428106 . ПМК 2650166 . ПМИД 19164536 .
- ^ Перейти обратно: а б Аренц; Э. Брейси; Т Маргри (2009). «Сенсорные представления в зернистых клетках мозжечка». Современное мнение в нейробиологии . 19 (4): 445–451. дои : 10.1016/j.conb.2009.07.003 . ПМИД 19651506 . S2CID 30942776 .
- ^ Марр Д. (1969). «Теория коры мозжечка» . Журнал физиологии . 202 (2): 437–70. дои : 10.1113/jphysicalol.1969.sp008820 . ПМК 1351491 . ПМИД 5784296 .
- ^ М. Коликос; П. Дэш (1996). «Апоптотическая морфология гранулярных клеток зубчатой извилины после экспериментального ударного повреждения коры головного мозга у крыс: возможная роль в дефиците пространственной памяти». Исследования мозга . 739 (1–2): 120–131. дои : 10.1016/S0006-8993(96)00824-4 . ПМИД 8955932 . S2CID 26445302 .
- ^ Ковач К.А. (сентябрь 2020 г.). «Эпизодические воспоминания: как гиппокамп и энторинальные кольцевые аттракторы взаимодействуют, создавая их?» . Границы системной нейронауки . 14:68 . дои : 10.3389/fnsys.2020.559186 . ПМЦ 7511719 . ПМИД 33013334 .
- ^ Т. Накашиба; Дж. Кушман; К. Пелки; С. Ренодино; Д. Буль; Т. МакХью; В. Родригес Баррера; Р. Читтахаллу; К. Ивамото; С. Макбейн; М. Фанселоу; С. Тонегава (2012). «Молодые зубчатые гранулярные клетки опосредуют разделение узора, тогда как старые гранулярные клетки способствуют завершению узора» . Клетка . 149 (1): 188–201. дои : 10.1016/j.cell.2012.01.046 . ПМЦ 3319279 . ПМИД 22365813 .
- ^ Видман Д.Л., Рюго Д.К. (1996). «Проекции слуховой коры на ядро улитки у крыс: синапсы на дендритах гранулярных клеток». Журнал сравнительной неврологии . 371 (2): 311–324. doi : 10.1002/(SICI)1096-9861(19960722)371:2<311::AID-CNE10>3.0.CO;2-V . ПМИД 8835735 . S2CID 18382868 .
- ^ Перейти обратно: а б Р Балу; Р. Пресслер; Б Строубридж (2007). «Множественные режимы синаптического возбуждения гранулярных клеток обонятельной луковицы» . Журнал неврологии . 27 (21): 5621–5632. doi : 10.1523/JNEUROSCI.4630-06.2007 . ПМЦ 6672747 . ПМИД 17522307 .
- ^ Янсен, Жаклин. «Первый взгляд на мозговую цепь, которая помогает опыту формировать восприятие» . ScienceDaily. Архивировано из оригинала 6 марта 2014 года . Проверено 2 марта 2014 г.
- ^ Р. Фейл; Дж. Хартманн; С Ло; В. Вольфсгрубер; К. Шиллинг; С Фейл; и другие. (2003). «Нарушение LTD и обучения мозжечка путем специфической для клеток Пуркинье абляции цГМФ-зависимой протеинкиназы I». Журнал клеточной биологии . 163 (2): 295–302. дои : 10.1083/jcb.200306148 . ПМК 2173527 . ПМИД 14568994 .
- ^ Перейти обратно: а б С Данцер; Р. Котлоски; С. Уолтер; Майя Хьюз; Дж. Макнамара (2008). «Измененная морфология пресинаптических и постсинаптических терминалей зубчатых гранулярных клеток гиппокампа после условного удаления TrkB» . Гиппокамп . 18 (7): 668–678. дои : 10.1002/hipo.20426 . ПМЦ 3377475 . ПМИД 18398849 .
- ^ Перейти обратно: а б с С Данцер (2012). «Депрессия, стресс, эпилепсия и нейрогенез взрослых» . Экспериментальная неврология . 233 (1): 22–32. doi : 10.1016/j.expneurol.2011.05.023 . ПМК 3199026 . ПМИД 21684275 .
- ^ Дж. Пэрент; Т Ю; Р. Лейбовиц; Д. Гешвинд; Р Словитер; Д. Ловенштейн (1997). «Нейрогенез зубчатых гранулярных клеток усиливается при судорогах и способствует аберрантной реорганизации сети в гиппокампе взрослых крыс» . Журнал неврологии . 17 (10): 3727–3738. doi : 10.1523/JNEUROSCI.17-10-03727.1997 . ПМК 6573703 . ПМИД 9133393 .
- ^ Эйнштейн Г., Бураноски Р., Крейн Б.Дж. (1994). «Дендритная патология гранулярных клеток при болезни Альцгеймера не связана с нейритическими бляшками» . Журнал неврологии . 14 (8): 5077–5088. doi : 10.1523/JNEUROSCI.14-08-05077.1994 . ПМК 6577187 . ПМИД 8046469 .
- ^ Вакабаяши К., Хансен Л.А., Винсент И., Мэллори М., Маслия Э. (1997). «Нейрофибриллярные клубки в зубчатых гранулярных клетках пациентов с болезнью Альцгеймера, болезнью телец Леви и прогрессирующим надъядерным параличом». Акта Нейропатологика . 93 (1): 7–12. дои : 10.1007/s004010050576 . ПМИД 9006651 . S2CID 10136450 .